Model produksi massal parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) menggunakan kutu putih Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero di laboratorium

Mass production model of the parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) using the mealybug Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero in the laboratory

Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) is a specific parasitoid that plays an important role in the biological control of the cassava mealybug Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae). Successful large-scale biological control requires the availability of this parasitoid in sufficient quantities through optimal and efficient mass production. This study aims to develop a mass production model for A. lopezi, taking into account mass rearing methods and the economic aspects of mass production. The experiment consisted of four treatments, namely 3, 6, 9, and 12 cassava cuttings of Manggu variety aged 2 weeks per cage measuring 75 cm × 50 cm × 50 cm. Each cutting was infested with 120 third-instar P. manihoti nymphs and four 2-day-old female A. lopezi obtained from laboratory rearing. Increasing the number of cuttings had a significant effect on the number of mummies produced, with the highest production achieved in the 9-cutting treatment (742.2 ± 12.21 mealybug mummies). The sex ratio of parasitoid progeny (1:2.21) was dominated by females, accounting for 68.91%. The production cost estimation included tools, materials, and labor wages. The total production cost per cage was IDR 48,425, with a cost per mummy of IDR 65. These findings provide technical and economic foundations for developing efficient and sustainable mass production systems of A. lopezi to support P. manihoti biological control programs in cassava plantations.

PENDAHULUAN

Kutu putih Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae) merupakan hama utama pada pertanaman ubi kayu di berbagai negara, termasuk Indonesia (Williams & Willink, 1992); (Parsa et al., 2012). Hama invasif ini dapat mengancam ketahanan pangan (Yonow et al., 2017). Di Indonesia, P. manihoti dilaporkan sebagai spesies kutu putih paling dominan dan merusak pada pertanaman ubi kayu (Fanani et al., 2019); (Wardani et al., 2019). Gejala serangan ditandai dengan terbentuknya lapisan lilin putih, daun muda mengeriting, pucuk tanaman mengalami pengerdilan yang dikenal sebagai gejala bunchy top(Sartiami et al., 2015); (Fanani et al., 2019). Serangan P. manihoti dilaporkan menyebabkan kehilangan hasil sekitar 40- 50% di Indonesia (Wardani, 2015).

Strategi pengendalian yang telahdilaporkan berhasil untuk mengendalikan kutu putih P. manihoti adalah pengendalian hayati menggunakan parasitoid Anagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) (James et al., 2000); (Thancharoen et al., 2018). A. lopezi merupakan parasitoid spesifik yang diintroduksi ke berbagai negara untuk mengendalikan P. manihoti. Parasitoid ini pertama kali diintroduksi ke Indonesia tahun 2014 di Bogor (Wyckhuys et al., 2014). Implementasi pengendalian hayati secara luas membutuhkan ketersediaan musuh alami dalam jumlah banyak. Produksi massal ditujukan untuk menghasilkan dan menyediakan musuh alami dalam jumlah besar supaya membantu petani lebih mudah memperoleh dan mengaplikasikan parasitoid tersebut untuk pengendalian kutu putih (Vieira et al., 2017); (Wang et al., 2019). Berdasarkan hal tersebut, maka produksi massal A. lopezi perlu dioptimalkan guna memenuhi permintaan yang besar dalam program pengendalian hayati P. manihoti.

Salah satu aspek penting dalam optimalisasi produksi massal parasitoid adalah penggunaan jumlah tanaman inang yang tepat, dalam hal ini stek ubi kayu sebagai tanaman inang bagi P. manihoti. Jumlah tanaman inang yang digunakan dalam setiap kurungan serangga akan memengaruhi kepadatan inang dan parasitoid sehingga mampu menyebabkan terjadinya kompetisi antar parasitoid dan menurunkan tingkat parasitisasi serta efisiensi produksi (Wang et al., 2019); (Fanani et al., 2020); (Chen et al., 2021). Dengan demikian, diperlukan pengujian jumlah stek ubi kayu yang optimal per kurungan sebagai bagian dari strategi peningkatan efisiensi produksi massal A. lopezi. Selain itu, pertimbangan ekonomi merupakan aspek penting dalam keberlanjutan dan pengembangan skala produksi massal parasitoid (Lenteren JC, 2012); (Dutra et al., 2023). Namun, saat ini belum terdapat kajian secara khusus yang membahas aspek ekonomi biaya produksi massal A. lopezi. Studi ini sangat diperlukan sebagai dasar penentuan harga satuan parasitoid serta perencanaan distribusi dan implementasi pengendalian hayati yang lebih efisien dan berkelanjutan.

Beberapa penelitian sebelumnya telah dilakukan terkait aspek biologi dan ekologi A. lopezi, seperti mengenaikekhususaninangnya (Karyani et al., 2016), laju enkapsulasi pada P. manihoti(Adriani et al., 2016), masa hidup imago dan kemampuan parasitisasi (Maharani et al., 2019), distribusi geografis di Indonesia (Fanani et al., 2019), pengaruh kepadatan inang dan parasitoid terhadap parasitisasi (Fanani et al., 2020), serta ukuran mumi dan waktu kemunculan imago (Naimah et al., 2023). Namun, hingga saat ini belum ada penelitian yang mengkaji aspek teknis produksi, seperti penentuan jumlah stek ubi kayu optimal per kurungan, dan penghitungan estimasi biaya produksi massal A. lopezi. Dengan mempertimbangkan pentingnya pengendalian P. manihoti secara efektif dan berkelanjutan, studi ini bertujuan untuk mengembangkan model produksi massal A. lopezi dengan memperhatikan metode mass rearing (pengembang biakan massal) serta aspek ekonomi dari produksi massal tersebut. Studi ini diharapkan dapat menjadi dasar pengembangan teknik produksi parasitoid A. lopezi yang efisien, aplikatif, dan berkelanjutan dalam mendukung pengendalian hayati P. manihoti pada pertanaman ubi kayu.

BAHAN DAN METODE

Tempat dan waktu penelitian

Penelitian dilaksanakan di Laboratorium Biosistematika Serangga, Departemen Proteksi Tanaman, Fakultas Pertanian, Institut Pertanian Bogor. Kondisi laboratorium selama penelitian memiliki suhu ruangan 27–30 °C dan kelembaban relatif 65–70%. Kegiatan penelitian berlangsung dari Juli hingga Desember 2024.

Penyiapan tanaman inang

Tanaman inang yang digunakan untuk pembiakkan kutu putih P. manihoti adalah tanaman ubi kayu dengan varietas Manggu. Metode perbanyakan daun ubi kayu sebagai pakan kutu putih menggunakan metode dari (Adriani et al., 2020). Stek ubi kayu dengan panjang sekitar 20 cm ditempatkan pada wadah gelas plastik (ukuran 15 cm × 9,5 cm) dan bagian atas gelas plastik ditutup dengan menggunakan styrofoam yang telah dilubangi bagian tengahnya dengan tujuan agar stek ubi kayu tegak dan menghindari tumpahnya media tumbuh tanaman, kemudian ditambahkan 200 ml air yang dicampur pupuk cair dengan konsentrasi 5 ml/l. Stek ubi kayu diletakkan pada tempat yang terkena cukup sinar matahari dan dibiarkan tumbuh selama 2 minggu hingga tumbuh daun baru sekitar delapan sampai sepuluh helai daun.

Penyediaan kutu putih dan parasitoid

Kutu putih P. manihoti dan parasitoid A. lopezi dikoleksi dari pertanaman ubi kayu yang berada di Kecamatan Sukaraja, Kabupaten Bogor, Jawa Barat, kemudian dipelihara dan diperbanyak di Laboratorium Biosistematika Serangga. Perbanyakan populasi kutu putih mengikuti metode perbanyakan dari (Adriani et al., 2020) dengan modifikasi pada varietas ubi kayu yang digunakan, media pemeliharaan berupa campuran air dan pupuk cair, serta tahap infestasi awal menggunakan ovisak atau kantung telur P. manihoti. Tahapan perbanyakan kutu putih dimulai dengan ovisak kutu putih yang berisi telur diinfestasikan pada stek ubi kayu, kemudian stek dimasukkan ke dalam kurungan serangga berukuran 75 cm × 50 cm × 50 cm, dinding kurungan terbuat dari plastik dan kain organdi. Telur-telur kutu putih tersebut dipelihara hingga menetas, dan kemudian sekitar dua minggu setelah infestasi, kutu putih mencapai tahap nimfa instar ke-3 dan siap dimanfaatkan sebagai inang untuk pembiakan parasitoid A. lopezi (Gambar 1).

Metode pembiakkan parasitoid menggunakan prosedur dari (Adriani et al., 2020) dan (Fanani et al., 2020) dengan modifikasi pada tahap awal, yaitu mengkopulasikan terlebih dahulu imago jantan dan betina sebelum dilepaskan ke dalam kurungan yang berisi inang. Imago jantan dan betina yang diperoleh dari lahan ditempatkan dalam tabung reaksi berukuran 10 cm × 1,3 cm dan ditutup dengan kain organdi selama 24 jam agar terjadi proses kopulasi. Setelah itu, imago betina dilepaskan ke kurungan serangga yang telah diletakkan stek ubi kayu yang terinfestasi nimfa kutu putih instar ke-3. Bagian dalam atap kurungan serangga diberi gantungan kapas yang dibasahi larutan madu 10% sebagai sumber pakan bagi parasitoid. Setelah 14 hari, mumi mulai terbentuk pada stek dan selanjutnya dilakukan pengumpulan mumi kutu putih. Mumi akan digunakan untuk melanjutkan siklus pemeliharaan dalam produksi massal (Gambar 1).

Produksi massal parasitoid A. lopezi

Pengujian optimalisasi jumlah stek ubi kayu untuk produksi massal parasitoid. Pengujian dilakukan untuk menentukan jumlah stek ubi kayu yang optimal dalam produksi massal parasitoid A. lopezi. Percobaan terdiri atas empat perlakuan, yaitu penggunaan 3, 6, 9, dan 12 stek ubi kayu per kurungan. Percobaan disusun dalam rancangan acak lengkap (RAL) dengan lima ulangan pada setiap perlakuan. Pengujian dilakukan dengan menggunakan kurungan serangga berukuran 75 cm x 50 cm x 50 cm. Setiap stek ubi kayu diinfestasikan 120 nimfa kutu putih P. manihoti instar ke-3 dan empat imago betina parasitoid A. lopezi. Komposisi kepadatan inang dan parasitoid tersebut mengacu pada hasil penelitian (Naimah et al., 2023). Dengan demikian, jumlah total inang dan parasitoid dalam setiap perlakuan berturut-turut adalah 360 nimfa dan 12 imago betina pada perlakuan 3 stek per kurungan, 720 nimfa dan 24 imago betina pada perlakuan 6 stek per kurungan, 1080 nimfa dan 36 imago betina pada perlakuan 9 stek per kurungan, serta 1440 nimfa dan 48 imago betina pada perlakuan 12 stek per kurungan. Pengamatan dilakukan satu kali pada hari ke-14 setelah infestasi imago betina A. lopezi ke dalam kurungan, yaitu saat tanaman ubi kayu mulai layu dan kering. Jumlah mumi kutu putih yang terbentuk pada setiap kurungan dihitung sebagai indikator keberhasilan parasitisasi dan efisiensi produksi parasitoid. Mumi yang terbentuk segera dipisahkan dari kurungan untuk mencegah kemunculan imago di dalam kurungan, kemudian digunakan untuk melanjutkan siklus pemeliharaan dalam produksi massal.

Penentuan nisbah kelamin keturunan parasitoid. Penentuan nisbah kelamin keturunan parasitoid dilakukan dengan mengamati mumi kutu putih yang diperoleh dari hasil perbanyakan di laboratorium. Setiap mumi dikumpulkan dan dimasukkan ke dalam tabung eppendorf. Imago jantan dan betina parasitoid yang muncul diamati. Nisbah kelamin ditentukan melalui perbandingan antara imago betina dan seluruh imago yang dihasilkan, kemudian dinyatakan dalam persentase.

Biaya produksi massal parasitoid A. lopezi. Estimasi biaya produksi dihitung mengikuti metode (Meilin et al., 2012) untuk memperoleh harga satuan per individu parasitoid. Penghitungan mencakup seluruh penggunaan komponen alat dan bahan, serta biaya upah tenaga kerja perbanyakan di laboratorium. Komponen alat dan bahan yang dihitung meliputi kurungan serangga, stek ubi kayu, pupuk cair, gelas plastik, styrofoam, kapas, benang wol, dan madu. Biaya bahan ditentukan berdasarkan harga aktual pembelian, sedangkan biaya upah tenaga kerja dihitung dengan mengacu pada Peraturan Menteri Keuangan RI No. 49 Tahun 2023 tentang Standar Biaya Masukan Tahun Anggaran 2024 yang disetarakan biaya upah pembantu peneliti sebesar Rp25.000,- per jam.

Gambar 1.Skema produksi massal Anagyrus lopezi di laboratorium

Analisis data

Data jumlah mumi kutu putih, nisbah kelamin keturunan parasitoid, dan estimasi biaya produksi massal parasitoid ditabulasi dalam tabel dan diolah dengan menggunakan MS. Excel. Data dari pengujian jumlah stek ubi kayu per kurungan dianalisis dengan sidik ragam (ANOVA) untuk melihat pengaruh jumlah stek terhadap jumlah mumi kutu putih yang dihasilkan. Uji lanjutan untuk memeriksa perbedaan pengaruh di antara perlakuan dilakukan dengan uji Tukey pada taraf nyata 5%. Seluruh analisis data dilakukan dengan menggunakan aplikasi R Studio.

HASIL

Produksi parasitoid berdasarkan jumlah stek ubi kayu

Peningkatan jumlah stek ubi kayu per kurungan memberikan pengaruh nyata terhadap jumlah mumi kutu putih yang dihasilkan (F = 1991,23; df = 3, 15; P < 0,001), dan terdapat perbedaan yang signifikan antar perlakuan (Gambar 2). Mumi kutu putih yang telah terparasit A. lopezi ditandai dengan perubahan morfologi seperti tubuh yang mengeras dan berwarna cokelat tua. Jumlah mumi tertinggi diperoleh pada perlakuan dengan 9 stek ubi kayu per kurungan, yaitu sebanyak 742,2 ± 12,21 mumi. Namun, peningkatan jumlah stek hingga 12 stek ubi kayu per kurungan justru menyebabkan penurunan jumlah mumi kutu putih yang terbentuk, yaitu sebanyak 632,4 ± 13,43 mumi. Hasil ini menunjukkan bahwa terdapat titik optimal dalam penggunaan jumlah stek ubi kayu untuk produksi massal parasitoid A. lopezi. Perlakuan dengan 9 stek ubi kayu per kurungan menghasilkan jumlah mumi tertinggi sehingga dipilih sebagai perlakuan optimal untuk kegiatan produksi massal parasitoid di laboratorium.

Gambar 2.Jumlah mumi kutu putih yang terbentuk dari pengujian jumlah stek ubi kayu per kurungan. Perbedaan secara nyata antar perlakuan ditunjukkan oleh bar dengan huruf yang berbeda (Uji Tukey α = 5%).

Nisbah kelamin keturunan parasitoid yang terbentuk di laboratorium

Hasil percobaan menunjukkan bahwa nisbah kelamin keturunan parasitoid A. lopezi yang dihasilkan dari produksi massal di laboratorium didominasi oleh parasitoid betina, dengan rerata sebesar 68,91% betina atau setara dengan rasio jantan dan betina sebesar 1:2,21 (Gambar 2). Proporsi betina yang tinggi ini sangat menguntungkan karena betina berperan langsung dalam parasitisasi dan produksi generasi berikutnya sehingga mendukung efisiensi dan keberlanjutan produksi massal parasitoid.

Biaya produksi massal parasitoid A. lopezi

Kegiatan produksi massal parasitoid A. lopezi membutuhkan waktu total selama 60 menit per kurungan. Waktu tersebut terbagi menjadi 18 menit untuk perbanyakan dan pemeliharaan inang, yang meliputi persiapan media tanam berupa campuran air dan pupuk cair selama 2 menit, pemberian media tanam ke dalam wadah gelas plastik selama 2 menit, memasukkan stek ubi kayu ke dalam wadah gelas plastik selama 2 menit, pemeliharaan stek dengan penambahan air selama 2 menit, dan infestasi ovisak kutu putih selama 10 menit. Waktu untuk perbanyakan dan pemeliharaan parasitoid adalah 42 menit, terdiri atas proses kopulasi imago parasitoid jantan dan betina selama 10 menit, infestasi imago parasitoid ke dalam kurungan selama 1 menit, pemberian pakan berupa larutan madu selama 1 menit, dan panen parasitoid selama 30 menit dengan mengumpulkan mumi kutu putih yang terbentuk pada stek ubi kayu. Jumlah stek ubi kayu yang digunakan dalam satu kurungan adalah 9 stek, dengan produksi parasitoid sebanyak 742 ± 12,21 mumi kutu putih. Setelah memperhitungkan penyusutan alat, total biaya yang dibutuhkan untuk memproduksi 742 mumi parasitoid A. lopezi dari satu kurungan adalah sebesar Rp48.425,- atau sekitar Rp65,-per mumi (Tabel 1).

Gambar 3.Nisbah kelamin keturunan Anagyrus lopezi dari hasil perbanyakan massal di laboratorium.

Tabel 1.Estimasi biaya perbanyakan massal A. lopezi per kurungan

Komponen biaya (Cost component)	Biaya per generasi (Rp) (Cost per generation (IDR))
Stek ubi kayu dalam satu kurungan (9 stek) (Cassava cuttings in one cage (9 cuttings))	9.000
Pupuk cair (Liquid fertilizer)	6.600
Biaya penyusutan* (Depreciation cost*)
Kurungan serangga (Insect cage)	3.750
Gelas plastik (Plastic cup)	1.125
Styrofoam (Styrofoam)	900
Kapas (Cotton)	100
Benang wol (Wool yarn)	200
Madu (Honey)	1.750
Upah tenaga kerja (total waktu 60 menit untuk perbanyakan massal) Labor wages(total time 60 minutes for mass rearing)	25.000
Total biaya (Total cost)	48.425
Biaya produksi satu mumi parasitoid (Rp48.425,-/742 mumi) (Production cost of one parasitoid mummy (IDR48,425/742 mummies)	65

PEMBAHASAN

Rataan produksi parasitoid dengan menggunakan 12 stek ubi kayu per kurungan menghasilkan 632,4 ± 13,43 mumi kutu putih. Jumlah ini lebih rendah dibandingkan dengan penggunaan 9 stek ubi kayu per kurungan. Penggunaan stek ubi kayu yang lebih banyak akan meningkatkan penggunaan jumlah imago parasitoid yang dilepaskan ke dalam kurungan sehingga menciptakan kondisi lingkungan pada kurungan terlalu padat dan mampu menimbulkan kompetisi antar parasitoid. Kompetisi intraspesifik terjadi ketika kepadatan individu parasitoid dari spesies yang sama meningkat sehingga memicu gangguan perilaku pencarian inang dan mengurangi waktu efektif untuk oviposisi, yang pada akhirnya menurunkan efisiensi parasitisasi (Skovgard & Nachman, 2015); (Yang et al., 2015); (Yazdani & Keller, 2015); (Zhang et al., 2021). Studi oleh (Iranipour et al., 2020) menunjukkan bahwa peningkatan kepadatan parasitoid Trissolcus vassilievi (Mayr) (Hymenoptera: Platygastridae) menyebabkan penurunan kemampuan pencarian inang. Kompetisi intraspesifik antar parasitoid tersebut dapat mengurangi dan menurunkan tingkat parasitisasi oleh parasitoid (Skovgard & Nachman, 2015); (Eliopoulos et al., 2016); (Poncio et al., 2016); (Nakamichi et al., 2020). Kompetisi ini dapat membatasi peluang setiap betina untuk meletakkan telur secara optimal sehingga menurunkan efisiensi parasitisasi. (Sagarra et al., 2000) melaporkan bahwa jumlah telur per betina yang diletakkan oleh parasitoid Anagyrus kamali Moursi mengalami penurunan dengan meningkatnya kepadatan parasitoid. Pada saat kepadatan parasitoid meningkat dalam kurungan pemeliharaan yang sama, parasitoid betina cenderung menghabiskan lebih banyak waktu untuk berinteraksi secara spesifik antar betina dari spesies yang sama dibandingkan dengan proses mencari inangnya (Couchoux & Nouhuys, 2014); (Saini & Sharma, 2018). Akibat dari kondisi tersebut, aktivitas parasitisasi menurun sehingga berdampak pada berkurangnya jumlah mumi kutu putih yang terbentuk. Penurunan jumlah kutu putih yang terparasit tersebut menunjukkan adanya respons saling menganggu dan kompetisi antar parasitoid dalam kurungan pemeliharaan yang sama dan terbatas (Feng et al., 2014); (Lin et al., 2018). Selain itu, kepadatan parasitoid betina juga diketahui dapat memengaruhi waktu parasitisasi dan durasi perkembangan keturunan seperti yang dilaporkan pada parasitoid Sclerodermus pupariae Yang et Yao (Hymenoptera: Bethylidae) (Gao et al., 2016). Berdasarkan beberapa hasil studi sebelumnya, kepadatan parasitoid yang terlalu tinggi sebaiknya perlu dihindari dalam melaksanakan kegiatan produksi massal parasitoid dengan tujuan agar efisiensi produksi terutama dalam memperoleh lebih banyak keturunan parasitoid betina (Luo et al., 2014); (Lopez et al., 2021). Kompetisi intraspesifik antar parasitoid lebih sering terjadi dalam kondisi laboratorium karena adanya keterbatasan ruang sehingga frekuensi pertemuan antar parasitoid betina relatif tinggi (Fanani et al., 2020).

Selain disebabkan oleh kepadatan parasitoid, tingkat parasitisasi dan keberhasilan reproduksi parasitoid juga dipengaruhi oleh kepadatan inang. Kepadatan inang yang optimal dapat meningkatkan tingkat parasitisasi, jumlah keturunan, dan proporsi keturunan betina sehingga mampu meningkatkan efisiensi produksi (Warsi et al., 2023); (Pedro L et al., 2017). Beberapa studi menunjukkan bahwa peningkatan kepadatan inang dapat memperbesar peluang interaksi parasitoid dengan inang sehingga meningkatkan jumlah oviposisi (Sagarra et al., 2000); (Okuyama, 2024). Namun, kepadatan inang yang terlalu tinggi dapat menurunkan kualitas inang akibat kompetisi nutrisi dan ruang antar inang, yang berpengaruh pada penurunan keberhasilan perkembangan parasitoid (Wang et al., 2020); (Perier et al., 2023); (Warsi et al., 2023). Dalam percobaan ini, jumlah kepadatan inang telah disesuaikan dan diseragamkan, yaitu sebanyak 120 nimfa instar ke-3 kutu putih P. manihoti setiap stek ubi kayu. Penyesuaian ini merujuk pada hasil penelitian (Naimah et al., 2023) yang menguji berbagai kepadatan inang dan menemukan bahwa parasitisasi A. lopezi tertinggi terjadi pada kepadatan 120 inang dengan tingkat parasitisasi mencapai 66,6%. Hasil studi (Fanani et al., 2020) melaporkan bahwa parasitoid A. lopezi menunjukkan respons fungsional tipe II, yang berarti bahwa peningkatan kepadatan inang dapat menurunkan proporsi P. manihoti yang terparasit. Kepadatan inang yang semakin tinggi mampu menciptakan distribusi koloni kutu putih yang tidak merata. (Rebu & Rauf, 2018) melaporkan bahwa tingkat parasitisasi dapat dipengaruhi oleh individu kutu putih dalam satu koloni yang saling bertumpuk satu sama lain pada bagian bawah daun ubi kayu, dengan rata-rata terdapat 38,67–48,55 kutu putih pada setiap pucuk tanaman. Penumpukan koloni kutu putih tersebut dapat menurunkan keefektifan parasitisasi oleh parasitoid. Hal ini didukung oleh hasil penelitian (Liu et al., 2022) yang menyatakan bahwa parasitoid dalam mencari inang akan mengalami kesulitan untuk mencapai inang yang tertumpuk di bagian bawah koloni. Oleh karena itu, diperlukan adanya keseimbangan antara kepadatan inang dan parasitoid, penggunaan jumlah stek singkong, serta ketersediaan ruang dalam kurungan untuk mengoptimalkan produksi massal parasitoid. Penggunaan 9 stek ubi kayu per kurungan terbukti memberikan hasil paling optimal dalam produksi mumi kutu putih. Hal ini ditunjukkan dari banyaknya kutu putih yang terparasit hingga membentuk mumi. Perkembangan dan reproduksi parasitoid dipengaruhi oleh kondisi lingkungan, ketersediaan inang, serta tingkat kompetisi antar individu parasitoid dalam satu area (Joodaki et al., 2018). Dengan demikian, penggunaan 9 stek ubi kayu per kurungan dapat menciptakan kondisi lingkungan yang lebih optimal untuk proses reproduksi parasitoid sehingga meningkatkan efisiensi produksi mumi kutu putih. Hasil studi ini dapat dijadikan rekomendasi dalam program produksi massal parasitoid A. lopezi pada kurungan dengan ukuran yang sama.

Selain mempertimbangkan kepadatan inang sebagai faktor penting dalam keberhasilan parasitisasi dan reproduksi parasitoid, pemilihan jenis tanaman inang juga perlu diperhatikan dalam sistem produksi massal di laboratorium. Dalam penelitian ini, tanaman ubi kayu (Manihot esculenta) digunakan karena merupakan inang utama bagi kutu putih P. manihoti, yang bersifat oligofag dengan preferensi tinggi terhadap tanaman dari genus Manihot (C.A.B.I., 2022). Namun, beberapa tanaman inang alternatif selain ubi kayu, seperti Talinum triangulare (ginseng jawa), Euphorbia pulcherrima (kastuba), dan Codiaeum variegatum (pring) telah dilaporkan dapat mendukung pertumbuhan dan perkembangan P. manihoti dalam kondisi terbatas (B & M, 1993); (Renard et al., 1998); (Calatayud & Le Ru, 2006). Studi lain oleh (Essien et al., 2013) menunjukkan bahwa P. manihoti dapat dipelihara secara terbatas pada T. triangulare (ginseng jawa) dan Ageratum conyzoides (babadotan), meskipun dengan tingkat kelangsungan hidup dan reproduksi yang lebih rendah dibandingkan dengan tanaman inang utamanya. Selain itu, taro (Colocasia esculenta) juga telah terbukti mampu mendukung siklus hidup P. manihoti, dengan kualitas pertumbuhan kutu putih dan keberhasilan reproduksi parasitoid A. lopezi yang mendekati dengan yang dipelihara pada ubi kayu sehingga dapat dipertimbangkan sebagai inang alternatif dalam sistem pemeliharaan di laboratorium (Tuan et al., 2020). Penggunaan tanaman inang alternatif ini dapat memberikan fleksibilitas dalam pemeliharaan koloni kutu putih, terutama ketika ketersediaan atau kualitas daun ubi kayu tidak optimal.

Kutu putih P. manihoti juga telah ditemukan menyerang tanaman dari famili lain seperti Rutaceae (jeruk) dan Solanaceae (tomat), namun tidak ada bukti bahwa P. manihoti mampu menyelesaikan siklus hidupnya secara penuh selama lebih dari satu generasi pada tanaman selain dari Genus Manihot dan beberapa anggota Famili Euphorbiaceae lainnya (Williams & Willink, 1992); (C.A.B.I., 2022). Oleh karena itu, meskipun tanaman alternatif dapat digunakan sebagai inang sementara dalam sistem pemeliharaan di laboratorium, ubi kayu tetap menjadi inang utama yang paling sesuai untuk menunjang keberhasilan produksi massal parasitoid A. lopezi secara berkelanjutan di laboratorium.

Nisbah kelamin keturunan parasitoid A. lopezi yang dihasilkan dari kegiatan perbanyakan massal di laboratorium didominasi oleh keturunan betina dengan rerata sebesar 68,91% atau setara dengan rasio jantan dan betina sebesar 1:2,21. Hasil studi ini serupa dengan penelitian sebelumnya oleh (Naimah et al., 2023) yang melaporkan bahwa perbanyakan parasitoid A. lopezi di laboratorium cenderung menghasilkan lebih banyak betina sebanyak 52,14% dengan rasio jantan dan betina sebesar 1:1,09. Pemeliharaan massal parasitoid untuk augmentasi atau pelepasan akan lebih ekonomis apabila produksi dirancang untuk menghasilkan lebih banyak keturunan betina (Alvarenga et al., 2015) karena parasitoid betina memiliki peranan penting dalam keberhasilan program pengendalian hayati (Wang et al., 2021). Dengan demikian, proporsi parasitoid betina yang dilepaskan ke lahan harus lebih banyak. Rasio jenis kelamin parasitoid Hymenopteran di laboratorium dipengaruhi oleh beberapa faktor, seperti pola makan imago parasitoid (Benelli et al., 2017); (Ongaratto et al., 2019), kualitas inang (Farahani et al., 2016), superparasitisme (Alvarenga et al., 2015); (Diaz-Fleischer et al., 2015); (DaSilva et al., 2016); (Parratt et al., 2016), suhu (Mawela et al., 2013); (Zhang et al., 2016); (Effect of temperature on life history and parasitization behavior of Trichogramma achaeae Nagaraja and Nagarkatti (Hym.: Trichogrammatidae, 2020); (Vieira et al., 2020), dan stadium atau ukuran inang (Ueno, 2015); (Iqbal et al., 2016); (Li et al., 2017); (Favaro et al., 2018); (Poncio et al., 2018). Pada penelitian ini, kegiatan perbanyakan massal parasitoid A. lopezi di laboratorium menggunakan populasi inang yang bersifat seragam, yaitu nimfa kutu putih P. manihoti instar ke-3. Menurut (Adriani et al., 2020), parasitoid A. lopezi lebih tinggi memarasiti kutu putih P. manihoti yang berukuran lebih besar seperti nimfa instar ketiga dan imago, serta proporsi keturunan jantan menurun seiring dengan meningkatnya ukuran inang. Hasil serupa juga diperoleh oleh (Sarkar et al., 2015) bahwa parasitoid Allotropa suasaardi Sarkar & Polaszek (Hymenoptera: Platygasteridae) yang memarasiti nimfa instar pertama dan kedua menghasilkan lebih banyak keturunan jantan, sedangkan pada inang berupa nimfa instar ketiga dan imago menghasilkan lebih banyak keturunan betina. (Karmakar & Shera, 2018) juga melaporkan hal yang sama bahwa nimfa instar pertama dan kedua P. solenopsis condong menghasilkan parasitoid Aenasius arizonensis (Girault) (Hymenoptera: Encyrtidae) jantan, sedangkan nimfa instar ke-3 dan imago condong menghasilkan betina. (Sandanayaka et al., 2021) juga melaporkan bahwa parasitoid Anagyrus fusciventris (Girault) (Hymenoptera: Encyrtidae) menunjukkan keturunan betina lebih banyak muncul dari inang yang lebih besar, sedangkan keturunan parasitoid jantan lebih banyak muncul dari inang berukuran lebih kecil. Dengan demikian, ukuran inang terbukti memengaruhi alokasi jenis kelamin keturunan parasitoid sehingga keturunan parasitoid A. lopezi yang dihasilkan dari kegiatan perbanyakan massal di laboratorium didominasi oleh betina.

Berdasarkan penghitungan estimasi biaya produksi parasitoid A. lopezi diperoleh biaya produksi sebesar Rp48.425,- atau Rp65,- per mumi. Estimasi biaya produksi parasitoid tersebut tergolong lebih rendah dibandingkan dengan estimasi biaya produksi pada parasitoid lainnya, seperti parasitoid Cotesia marginiventris Cresson (Hymenoptera: Braconidae) yang dipelihara dengan menggunakan inang larva Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) dan membutuhkan biaya sebesar 0,52 USD (sekitar Rp8.320,- dengan asumsi nilai tukar tahun 2025) untuk memproduksi satu imago parasitoid (Perier et al., 2023). Selain itu, (Vacari et al., 2012) memproduksi sejumlah pupa Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae) per cawan petri yang berisi lima larva Diatraea saccharalis Fabricius (Lepidoptera: Crambidae) dan menghasilkan rata-rata 50 individu parasitoid pada generasi berikutnya, serta biaya produksi diperoleh 0,05 USD (sekitar Rp800,- dengan asumsi nilai tukar tahun 2025) per pupa parasitoid. Perbanyakan massal dengan biaya produksi yang rendah dapat mendukung penggunaan musuh alami secara luas oleh petani, baik dalam skala kecil maupun besar sebagai program pengendalian hayati. Efisiensi biaya produksi menjadi faktor penting yang memengaruhi perkembangan industri pengendalian hayati (El-Wakeil et al., 2019). Oleh karena itu, pemanfaatan parasitoid A. lopezi yang bersifat spesifik dan efektif dalam mengendalikan kutu putih P. manihoti, serta dengan biaya yang relatif murah, yaitu hanya sekitar Rp65,- per mumi, jauh lebih rendah dibandingkan dengan biaya produksi beberapa parasitoid lain yang dilaporkan sebelumnya, menunjukkan bahwa biaya tersebut relatif ekonomis. Hal ini menjadikan A. lopezi berpotensi besar mendukung penerapan pengendalian hayati yang lebih ramah lingkungan dan berkelanjutan.

KESIMPULAN

Produksi massal parasitoid A. lopezi paling efisien diperoleh dengan penggunaan 9 stek ubi kayu per kurungan berukuran 75 cm × 50 cm × 50 cm, yang menghasilkan rata-rata 742,2 ± 12,21 mumi kutu putih. Keturunan parasitoid yang dihasilkan dari perbanyakan ini didominasi oleh individu betina dengan rerata proporsi sebesar 68,91%, yang penting untuk keefektifan pengendalian hama di lahan. Estimasi biaya produksi untuk menghasilkan satu mumi parasitoid sebesar Rp65,-. Hasil studi ini memberikan dasar teknis dan ekonomi untuk mendukung pengembangan sistem produksi massal parasitoid A. lopezi secara efisien dan berkelanjutan dalam mendukung program pengendalian hayati P. manihoti. Dengan demikian, pendekatan ini layak direkomendasikan untuk diaplikasikan dalam skala laboratorium dan dapat diadaptasi lebih luas pada skema produksi agens hayati lainnya

References

1. Adriani E., Rauf A., Pudjianto. Laju enkapsulasi parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis. 2016. DOI
2. Adriani E., Rauf A., Pudjianto. Influence of host stage on oviposition, development, and sex ratio of Anagyrus lopezi (De Santis. 2020. DOI
3. Alvarenga C.D., Dias V., Stuhl C., Sivinski J.. Contrasting brood-sex ratio flexibility in two opiine (Hymenoptera: Braconidae) parasitoids of Tephritid (Diptera) fruit flies. Journal of Insect Behavior. 2015; 29:25-36. DOI
4. Benelli G., Giunti G., Tena A., Desneux N., Caselli A., Canale A.. The impact of adult diet on parasitoid reproductive performance. Journal of Pest Science. 2017; 90:807-823. DOI
5. C.A.B.I.. Centre of Agriculture and Biosciences International. 2022. DOI
6. Calatayud P.A., Le Ru B.. Cassava-Mealybug Interactions. 2006. DOI
7. Chen W., Weng Q., Nie R., Zhang H., Jing X., Wang M., Li Y., Mao J., Zhang L.. Optimizing photoperiod, exposure time, and host-to-parasitoid ratio for mass-rearing of Telenomus remus, an egg parasitoid of Spodoptera frugiperda, on Spodoptera litura eggs. Insects. 2021; 12(1050)DOI
8. Couchoux C., Nouhuys S.. Effects of intraspecific competition and host-parasitoid developmental timing on foraging behaviour of a parasitoid wasp. Journal of Insect Behavior. 2014; 27:283-301. DOI
9. DaSilva C.S.B., Morelli R., Parra J.R.P.. Effects of self-superparasitism and temperature on biological traits of two Neotropical Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Species. Journal of Economic Entomology. 2016; 109:1555-1563. DOI
10. Diaz-Fleischer F., Galvez C., Montoya P.. Oviposition, superparasitism, and egg load in the solitary parasitoid Diachasmimorpha longicaudata (Hymenoptera: Braconidae): Response to host availability. Annals of the Entomological Society of America. 2015; 108:235-241. DOI
11. Dutra T.M., Batista M.G., Teixeira J.C.A., Todorova S., Oliveira L., Tavares J., Borgesf I., Soaresf A.O.. Economic and financial model to the mass-rearing of Macrolophus pygmaeus (Rambur. 2023. DOI
12. El-Wakeil N., Saleh M., Abu-hashim M.. Cottage Industry of Biocontrol Agents and Their Applications: Practical Aspects to Deal Biologically with Pests and Stresses Facing Strategic Crops. 2019. DOI
13. Eliopoulos P.A., Kapranas A., Givropoulou E.G., Hardy L.C.W.. Reproductive efficiency of the bethylid wasp Cephalonomia tarsalis: the influences of spatial structure and host density. Bulletin of Entomological Research. 2016; 107:139-147. DOI
14. Essien Anietie R., Odebiyi Adebayo J., Ekanem Sunday M.. Alternate host plant of Phenacoccus manihoti Matile Ferrero (Homoptera: Pseudococcidae. the cassava mealybug. Journal of Environmental Management. 2013; 2:457-466.
15. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D.. Geographic distribution of the invasive mealybug Phenacoccus manihoti and its introduced parasitoid Anagyrus lopezi in parts of Indonesia. Biodiversitas. 2019; 20:3751-3757. DOI
16. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D.. Parasitism of cassava mealybug by Anagyrus lopezi: Effects of varying host and parasitoid densities. Biodiversitas. 2020; 21:4973-4980. DOI
17. Farahani H.K., Ashouri A., Zibaee A., Abroon P., Alford L.. The effect of host nutritional quality on multiple components of Trichogramma brassicae fitness. Bulletin of Entomological Research. 2016; 106:633-641. DOI
18. Favaro R., Roved J., Girolami V., Martinez-Sanudo I., Mazzon L.. Host instar influence on offspring sex ratio and female preference of Neodryinus typhlocybae (Ashmead. Biological Control. 2018; 125:113-120. DOI
19. Feng D.D., Li P., Zhou Z.S., Xu Z.F.. Parasitism potential of Aenasius bambawalei on the invasive mealybug Phenacoccus solenopsis. Biocontrol Science and Technology. 2014; 24:1333-1338. DOI
20. Gao S.K., Wei K., Tang Y.L., Wang X.Y., Yang Z.Q.. Effect of parasitoid density on the timing of parasitism and development duration of progeny in Sclerodermus pupariae (Hymenoptera: Bethylidae. Biological Control. 2016; 97:57-62. DOI
21. Iranipour S., BenaMoleai P., Asgari S., Michaud J.P.. Foraging egg parasitoids, Trissolcus vassilievi (Hymenoptera: Platygastridae), respond to host density and conspecific competitors in a patchy laboratory environment. Journal of Economic Entomology. 2020; 112:760-769. DOI
22. Iqbal M.S., Abdin Z., Arshad M., Abbas S.K., Tahir M., Jamil A., Manzoor A.. The role of parasitoid age on the fecundity and sex ratio of the parasitoid, Aenasius bambawalei (Hayat) (Hymenoptera: Encyrtidae. Pakistan Journal of Zoology. 2016; 48:67-72.
23. James B., Yaninek J., Neuenschwander P., Cudjoe A., Modder W., Eschendu N., Toko M.. International Institute of Tropical Agriculture: Lagos; 2000.
24. Joodaki R., Zandi-Sohani N., Zarghami S., Yarahmadi F.. Temperature-dependent functional response of Aenasius bambawalei (Hymenoptera: Encyrtidae) to different population densities of the cotton mealybug Phenacoccus solenopsis (Hemiptera: Pseudococcidae. European Journal of Entomology. 2018; 115:326-331. DOI
25. Karmakar P., Shera P.S.. Seasonal and biological interactions between the parasitoid, Aenasius arizonensis (Girault) and its host, Phenacoccus solenopsis Tinsley on cotton. Phytoparasitica. 2018; 46:661-670. DOI
26. Karyani R.D., Maryana N., Rauf A.. Pengujian kekhususan inang parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) pada empat spesies kutu putih yang berasosiasi dengan tanaman singkong. Jurnal Entomologi Indonesia. 2016; 13:30-39. DOI
27. B Le Ru, M Tertuliano. Tolerance of different host‐plants to the cassava mealybug Phenacoccus manihoti Matile‐Ferrero (Homoptera: Pseudococcidae. Journal of Pest Management. 1993; 39:379-384. DOI
28. Lenteren JC The state of commercial augmentative biological control: plenty of natural enemies, but a frustrating lack of uptake. BioControl. 2012; 57:1-20. DOI
29. Li X., Zhu L., Meng L., Li B.. Brood size and sex ratio in response to host quality and wasp traits in the gregarious parasitoid Oomyzus sokolowskii (Hymenoptera: Eulophidae. PeerJ. 2017; 5:e2919DOI
30. Lin L., Ali S., Wu J.. Influences of varying host: Parasitoid ratios on parasitism of whitefly by three different parasitoid species. Egyptian Journal of Biological Pest Control. 2018; 28(59)DOI
31. Liu J.F., Cheng X.W., Atif I., Hai Y.Z., Mao F.Y.. Effects of host ages and release strategies on the performance of the pupal parasitoid Spalangia endius on the melon fly Bactrocera cucurbitae. Agriculture. 2022; 12(1629)DOI
32. Lopez P., Rosales D., Flores S., Montoya P.. Mutual interference in the mass-reared fruit fly parasitoid, Diachasmimorpha longicaudata (Hymenoptera: Braconidae. BioControl. 2021; 66:649-658. DOI
33. Luo S.P., Li H.M., Lu Y.H., Zhang F., Haye T., Kuhlmann U., Wu K.. Functional response and mutual interference of Peristenus spretus (Hymenoptera: Braconidae), a parasitoid of Apolygus lucorum (Heteroptera: Miridae. Biocontrol Science and Technology. 2014; 24:247-256. DOI
34. Maharani J.S., Rauf A., Maryana N.. Masa hidup imago, progeni dan kemampuan parasitasi Anagyrus lopezi (De Santis. 2019. DOI
35. Mawela K.V., Kfir R., Kruger K.. Effect of temperature and host species on parasitism, development time and sex ratio of the egg parasitoid Trichogrammatoidea lutea Girault (Hymenoptera: Trichogrammatidae. Biological Control. 2013; 64:211-216. DOI
36. Meilin A., Trisyono Y.A., Martono E., Buchori D.. Teknik perbanyakan massal parasitoid Anagrus nilaparvatae (Pang et Wang. Jurnal Entomologi Indonesia. 2012; 9:7-13. DOI
37. Naimah F., Sartiami D., Maryana N., Anwar R., Pudjianto. Parasitoid of cassava mealybug, Anagyrus lopezi (Hymenoptera: Encyrtidae): Mummy size, adult emergence, sex ratio, and parasitization level. Biodiversitas. 2023; 24:1629-1634. DOI
38. Nakamichi Y., Tuda M., Wajnberg E.. Intraspecific interference between native parasitoids modified by a non‐native parasitoid and its consequence on population dynamics. Ecological Entomology. 2020; 45:1263-1271. DOI
39. Okuyama T.. Density-dependent distributions of hosts and parasitoids resulting from density-independent dispersal rules: implications for host–parasitoid interactions and population dynamics. Movement Ecology. 2024; 83:1-10. DOI
40. Ongaratto S., Pinto K.J., Berto R.M., Nornberg S.D., Gonçalves R.S., Garcia M.S., Nava D.E.. Influence of the host diet on the performance of Doryctobracon areolatus (Hymenoptera: Braconidae. Brazilian Journal of Biology. 2019; 80:727-734. DOI
41. Parratt Frost, CL Schenkel, MA Rice, A Hurst, GDD King, K.C.. Superparasitism drives heritable symbiont epidemiology and host sex ratio in a wasp. PLoS Pathogens. 2016; 12:e1005629DOI
42. Parsa S., Kondo T., Winotai A.. The cassava mealybug (Phenacoccus manihoti) in Asia: first records, potential distribution, and an identification key. Plos ONE. 2012; 10:e47675DOI
43. Pedro LF Beitia, F Ferrara, JD Asis, B Sabater-Munoz, J Tormos. Effect of host density and location on the percentage parasitism, fertility and induced mortality of Aganaspis daci (Hymenoptera: Figitidae), a parasitoid of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae. Crop Protection. 2017; 92:160-167. DOI
44. Perier J.D., Haseeb M., Solis D., Kanga L.H.B., Legaspi J.C.. Estimating the cost of production of two pentatomids and one braconid for the biocontrol of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) in maize fields in Florida. Insects. 2023; 169:1-10. DOI
45. Effect of temperature on life history and parasitization behavior of Trichogramma achaeae Nagaraja and Nagarkatti (Hym.: Trichogrammatidae. Insects. 2020; 482:1-18. DOI
46. Poncio S., Montoya P., Cancino J., Nava D.E.. Determining the functional response and mutual interference of Utetes anastrephae (Hymenoptera: Braconidae) on Anastrepha obliqua (Diptera: Tephritidae) larvae for mass rearing purposes. Annals of the Entomological Society of America. 2016; 109:518-525. DOI
47. Poncio S., Nunes A.M., Goncalves R.D.S., Lisboa H., Berto R.M., Garcia M.S., Nava D.E.. Strategies for establishing a rearing technique for the fruit fly parasitoid: Doryctobracon brasiliensis (Hymenoptera: Braconidae. Journal of Economic Entomology. 2018; 20:1-9. DOI
48. Rebu J.U., Rauf A.. Prosiding Seminar Nasional Pertanian ke V Pengelolaan Pertanian Lahan Kering Berkelanjutan untuk Menunjang Kedaulatan Pangan. ; 2018:247-248.
49. Renard S., Calatayud P.A., Pierre J.S., Le Ru B.. Recognition behavior of the cassava mealybug Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Homoptera: Pseudococcidae) at the leaf surface of different host plants. Journal of Insect Behavior. 1998; 11:429-450. DOI
50. Sagarra L.A., Vincent C., Stewart R.K.. Mutual interference among female Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae) and its impact on fecundity, progeny production and sex ratio. Biocontrol Science and Technology. 2000; 10:239-244. DOI
51. Saini A., Sharma P.L.. Functional response and mutual interference of Cotesia vestalis (Hymenoptera: Braconidae) on Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae. Journal of Entomological Science. 2018; 53:162-170. DOI
52. Sandanayaka W.R.M., Santos K., Davis V.A., Jenkins H.K., Bell V.A.. Reproductive success and progeny sex ratio of a laboratory colony of Anagyrus fusciventris (Hymenoptera: Encyrtidae. Biocontrol Science and Technology. 2021; 31:1388-1402. DOI
53. Sarkar M., Suasaard W., Uraichuen S.. Host stage preference and suitability of Allotropa suasaardi Sarkar &amp; Polaszek (Hymenoptera: Platygasteridae), a newly identified parasitoid of pink cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Homoptera: Pseudococcidae. Songklanakarin Journal of Science and Technology. 2015; 37:381-387.
54. Sartiami D., Watson G.W., Roff M., Hanifah M.D., Idris A.B.. First record of cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Hemiptera: Pseudococcidae. Malaysia. Zootaxa. 2015; 3957:235-238. DOI
55. Skovgard H.G., Nachman. Effect of mutual interference on the ability of Spalangia cameroni (Hymenoptera: Pteromalidae) to attack and parasitize pupae of Stomoxys calcitrans (Diptera: Muscidae. Environmental Entomology. 2015; 19:1076-1084. DOI
56. Thancharoen A., Lankaew S., Moonjuntha P., Wongphanuwat T., Sangtongpraow B., Ngoenklan R., Kittipadakul P., Wyckhuys K.A.G.. Effective biological control of an invasive mealybug pest enhances root yield in cassava. Journal of Pest Science. 2018; 91:1199-1211. DOI
57. Tuan D.N., Sam L., Zhang C., Bao C.N.N., Takano S., Takasu K.. Taro Colocasia esculenta as an alternative host plant for rearing cassava mealybug (Hemiptera: Pseudococcidae) and its parasitoid Anagyrus lopezi (Hymenoptera: Encyrtidae. Applied Entomology and Zoology. 2020; 55:233-243. DOI
58. Ueno T.. Effects of host size and laboratory rearing on offspring development and sex ratio in the solitary parasitoid Agrothereutes lanceolatus (Hymenoptera: Ichneumonidae. European Journal of Entomology. 2015; 112:281-287. DOI
59. Vacari A.M., Bortoli S.A., Borba D.F., Martins I.M.. Quality of Cotesia favipes (Hymenoptera: Braconidae) reared at different host densities and the estimated cost of its commercial production. Biological Control. 2012; 63:102-106. DOI
60. Vieira J.G.A., Kruger A.P., Scheuneumann T., Garcez A.M., Morais M.C., Garcia F.R.M., Nava D.E., Bernardi D.. Effect of temperature on the development time and life-time fecundity of Trichopria anastrephae parasitizing Drosophila suzukii. Journal of Applied Entomology. 2020; 144:857-865. DOI
61. Vieira N.F., Pomari-Fernandes A., Lemes A.A., Vacari A.M., Bortoli A.S., Bueno A.F.. Cost of production of Telenomus remus (Hymenoptera: Platygastridae) grown in natural and alternative hosts. Journal of Economic Entomology. 2017; 110:2724-2726. DOI
62. Wang S., Libo W., Jiawen L., Dayu Z., Tongxian L.. Multiple mating of Aphelinus asychis enhance the number of female progeny but shorten the longevity. Insects. 2021; 12(823)DOI
63. Wang X., Aparicio E.M., Duan J.J., Gould J., Hoelmer K.A.. Optimizing parasitoid and host densities for efficient rearing of Ontsira mellipes (Hymenoptera: Braconidae) on asian longhorned beetle (Coleoptera: Cerambycidae. Environmental Entomology. 2020; 49:1041-1048. DOI
64. Wang Z.Z., Liu Y.Q., Shi M., Huang J.H., Chen Parasitoid wasps as effective biological control agents. Journal of Integrative Agriculture. 2019; 18:705-715. DOI
65. Wardani N., Rauf A., Winasa I.W., Santoso S.. Effect of invasive pest Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae) in cassava. International Journal of Agriculture Environment and Biotechnology. 2019; 5:1440-1445. DOI
66. Wardani N.. Hama Invasif Baru di Indonesia. Disertasi. Institut Pertanian Bogor: Institut Pertanian Bogor; 2015.
67. Warsi S., Chicas-Mosier A.M., Balusu R.R., Jacobson A.L., Fadamiro H.Y.. Effects of food source availability, host egg: parasitoid ratios, and host exposure times on the developmental biology of Megacopta cribraria egg parasitoids. Insects. 2023; 755:1-20. DOI
68. Williams D.J., Willink M.C.. CAB International: Wallingford; 1992.
69. Wyckhuys K.A.G., Rauf A., Ketelaar J.. Parasitoid introduced into Indonesia: part of a region-wide campaign to tackle emerging cassava pests and diseases. Biocontrol News and Information. 2014; 35:35-37.
70. Yang X.-B., Campos-Figueroa M., Silva A., Henne D.C.. Functional response, prey stage preference, and mutual interference of the Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae) on tomato and bell pepper. Journal of Economic Entomology. 2015; 108:414-424. DOI
71. Yazdani M., Keller M.. Mutual interference in Dolichogenidea tasmanica (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) when foraging for patchily-distributed light brown apple moth. Biological Control. 2015; 86:1-6. DOI
72. Yonow T., Kriticos D.J., Ota N.. PLoS ONE. 12:e0173265. 2017. DOI
73. Zhang J., Huang J., Lu Y., Xia T.. Effects of temperature and host stage on the parasitization rate and offspring sex ratio of Aenasius bambawalei Hayat in Phenacoccus solenopsis Tinsley. PeerJ. 2016; 4:e1586DOI
74. Zhang Y.Z., Jin Z., Miksanek Tuda, M.. Impact of a nonnative parasitoid species on intraspecific interference and offspring sex ratio. Scientific Reports. 2021; 11(23215)DOI