Cendawan entomopatogen sebagai penginduksi ketahanan tanaman: Sebuah tinjauan sistematis

Entomopathogenic fungi as plant resistance inducer: A systematic review

Abstract

IInsect pathologists' attention to the potential of entomopathogenic fungi (EPF) as inducers of plant resistance has increased in recent years. Several types of EPF that have received attention as biocontrol agents for insect pest populations include Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae and Trichoderma sp. because they are able to infect and kill insects directly, has a wide host range, and has been used to control various types of insect pests. Apart from being able to infect and kill insect pests, EPF can also live endophytically in plant tissue and increase plant resistance to pest attacks. The presence of EPF as endophytes is able to induce plant resistance by stimulating an increase phytohormones production. In this article, we reviewed the role of fungi as entomopathogens, the characteristics of entomopathogenic fungi, and their role as inducers of plant resistance. The review was carried out by collecting information  from original articles and related reports which reviewed the results of research on the role of entomopathogenic fungi as plant resistance inducers by including the keywords entomopathogenic endophytic fungi, resistance induction, characterization, systemic resistance and herbivorous insects. This systematic review concludes that EPF as an inducer of plant resistance is a very promising control alternative in the development of plant protection management against insect pests.

PENDAHULUAN

Cendawan entomopatogen (CEP) merupakan salah satu agens hayati yang berperan dalam mengendalikan serangga hama. CEP dapat bersifat parasit obligat dan parasit fakultatif yang dapat menimbulkan gejala penyakit terhadap serangga (Trizelia & M, 2023). CEP menginfeksi serangga dan menyebabkan gangguan fisiologis sehingga serangga tidak mampu berkembang dengan baik. Potensi CEP sebagai mikopestisida telah banyak dikaji dan menjadi perhatian karena perannya mengendalikan serangga hama secara langsung tanpa merugikan terhadap serangga menguntungkan (Zhang et al., 2014).

Pemanfaatan CEP sebagai parasit fakultatif, yaitu Beauveria bassiana dan Metharizium anisopliae. CEP B. bassiana menyebabkan mortalitas terhadap larva ulat grayak jagung (UGJ) (Spodoptera frugiperda) hingga 75% (Salas-Marina et al., 2015) dan penggerek umbi kentang (Phthorimaea operculella) hingga 63% (Mantzoukas & Grammatikopoulos, 2020). CEP M. anisopliae dilaporkan menyebabkan mortalitas terhadap telur dan neonates UGJ hingga 90% (Akutse et al., 2019). Trichoderma asperellum umumnya sebagai saprofit fakultatifmemiliki potensi sebagai CEP karena bersifat antifeedant terhadap UGJ (Bamisile et al., 2018) mengendalikan nimfa kutu kebul (Bemisia tabaci) hingga 73% pada tanaman kapas (Anwar et al., 2016) dan Acanthoscelides obtectus pada tanaman Phaseolus vulgaris(Saragih et al., 2021).

Selain mampu mematikan serangga hama secara langsung, pengaruh CEP terhadap hama juga dapat terjadi secara tidak langsung, yaitu melalui induksi ketahanan tanaman. Induksi ketahanan tanaman merupakan suatu proses aktivasi mekanisme katahanan laten yang diekspresikan oleh tanaman karena suatu mekanisme yang terjadi akibat rangsangan dari luar, salah satunya karena keberadaan cendawan yang hidup secara endofit dalam jaringan tanaman (Singh et al., 2021). Kemampuan tanaman dalam menghambat perkembangan hama merupakan suatu proses yang bersifat kompleks yang diatur oleh berbagai jenis senyawa, seperti asam salisilat, asam jasmonat, dan etilen (Kessler & Baldwin, 2002).

CEP yang dilaporkan dapat hidup secara endofit dalam jaringan tanaman (Lira et al., 2020) di antaranya adalah B. basiana (pada tanaman jagung, kentang, kapas, tomat, bawang, pisang, dan kakao), Isaria farinosa, Cladosporium spp., Acremonium spp., dan Clonostachys rosea (pada tanaman kopi), Lecanicillium lecanii(pada tanaman Carolina) (Zhu-Salzman et al., 2008)(Resquín-Romero et al., 2016)(Zebelo et al., 2012), M. anisopliae (pada tanaman ubi kayu)(Hardoim et al., 2015), dan Fusarium oxysporum pada tanaman bawang (Prayogo et al., 2022). CEP yang hidup secara endofit dapat berpengaruh terhadap serangga herbivora. CEP B. bassiana yang diinokulasikan pada benih kedelai mampu mengurangi lama hidup serta fertilitas dan fekunditas imago betina Helicoverpagelotopoeon (berturut-turut 12,79%, 38,03%, dan 5,4%) (Russo et al., 2019). CEP M. anisopliae yang diinokulasikan pada benih jagung mampu menyebabkan mortalitas UGJ hingga 55% (Orole & Adejumo, 2009). Trichoderma sp. yang diinokulasikan pada benih jagung juga mampu menurunkan aktivitas makan UGJ hingga 25% (Ekesi et al., 2002).

Dalam ulasan ini penulis fokus pada pemanfaatan CEP sebagai penginduksi ketahanan tanaman. Penulis mengulas beberapa hal penting, yaitu (1) cendawan entomopatogen (CEP), (2) karakter CEP, (3) CEP endofit, dan (4) pemanfaatan CEP untuk menginduksi ketahanan tanaman. Tinjauan sistematis dilakukan terhadap literatur-literatur terkait mengenai peranan CEP sebagai penginduksi ketahanan tanaman. Langkah pertama dilakukan identifikasi artikel dalam berbagai sumber laporan ilmiah, Pubmed, Scopus, Science Direct, dan Elsevier menggunakan kata kunci yang telah ditentukandengan batas waktu publikasim yang tidak ditentukan. Langkah kedua dilakukan pengkajian relevansi judul artikel yang diperoleh dengan sub topik pembahasan penelitian. Langkah ketiga dilakukan validasi kedalaman dan kualitas isi artikel serta relevansinya dengan sub topik pembahasan penelitian. Langkah keempat dilakukan review artikel Gambar 1. Informasi dalam artikel ini diharapkan menjadi acuan bagi pertanian ke depan dalam pemanfaatan CEP sebagai alternatif perlindungan tanaman sehingga menghasilkan pengendalian hama yang lebih efektif.

CENDAWAN ENTOMOPATOGENCEP

merupakan cendawan golongan patogen yang bersifat parasit yang dapat menimbulkan gejala penyakit pada serangga inang (Trizelia & M, 2023). CEP memulai proses infeksi pada serangga ketika spora menempel pada kutikula inang, berkecambah, lalu melakukan penetrasi kutikula dan berkembang di dalam tubuh inang. CEP menyebar di seluruh tubuh inang dengan cepat, menghancurkan jaringan dan menyebabkan kematian. CEP bersifat patogen terhadap berbagai jenis serangga di antaranya larva Lepidoptera, kutudaun, thrips, dan serangga kosmopolitan lainnya (Gómez et al., 2018). Patogenesitas CEP dipengaruhi oleh faktor alam, seperti angin, curah hujan, serta frekuensi kontak antara serangga dan cendawan. CEP umumnya patogen terhadap serangga hama sehingga menekan resiko kerugian bagi organisme non-target atau serangga-serangga yang menguntungkan (Trizelia & W, 2016). Kemampuan CEP dalam menginfeksi serangga memiliki potensi besar sebagai mikopestisida (Zhang et al., 2014).

Sebagian besar CEP termasuk dalam Ordo Entomophthorales dan Neozygitales (Entomophthoromycota). Selain itu, terdapat juga dalam Ordo Hypocreales (beberapa genera), dan Onygenales (Genus Ascosphaera) (Boucias et al., 1988). Entomophthorales menginfeksi inang pada fase larva dan dewasa (Herlinda et al., 2022). Entomophthorales yang ditemukan sebagai CEP, yaitu Strongwellsea sp. (menginfeksi Coenosia testacea), Paradelia intersecta dan Pandora lipai(menginfeksi Rhagonycha fulva), Zoophthora forficulae (menginfeksi Forficula sp.), Neozygites parvispora (menginfeksi Limothrips dentricornis), Entomophthora planchoniana (menginfeksi Elatobium abietinum), dan Pandora formicae(menginfeksi Formica sp.) (White et al., 2006)(Humber, 2008). Hypocreales memiliki kisaran inang yang luas, mampu menginfeksi berbagai tahap kehidupan dalam spesies serangga yang sama, bersifat oportunis dan/atau generalis, dapat ditemukan di tanah, air, tanaman, dan beberapa spesies arthropoda sehingga lebih mudah dieksplorasi. Hypocreales yang telah banyak dilaporkan sebagai CEP di antaranya Beauveria spp. (Steenberg et al., 2001), Metarhizium spp. (Skovgård & Steenberg, 2002), dan Trichoderma spp. (Bamisile et al., 2018). CEP B. bassiana dilaporkan dapat menyebabkan mortalitas terhadap ulat krop kubis Crocidolomia pavonana hingga 82,5% (Trizelia, 2010), ulat grayak Spodoptera litura hingga 79% (Trizelia & W, 2016), nimfa kutukebul B. tabaci hingga 70% (Flawerina & Trizelia, 2021), kepik kubis Eurydema pulchrum hingga 72% (Trizelia & Suhriani, 2019), dan larva UGJ instar 2 dan 3 masing-masingnya hingga 97% dan 98,3% (Gómez et al., 2018)(Ramirez‐Rodriguez & Sánchez‐Peña, 2016).

CEP Metharizium spp.dilaporkan mampu menyebabkan mortalitas neonates UGJ hingga 96,5% (Akutse et al., 2019), dan pupa penggerek buah kakao Conopomorpha cramerella hingga 96,67%(Trizelia & D, 2013) serta menekan pembentukan imago wereng batang cokelat Nilaparvata lugens hingga 62,7% (Trizelia & M, 2023). Peranan Trichoderma sp. dilaporkan menyebabkan mortalitas pada nimfa B. tabaci hingga 73% (Anwar et al., 2016).

Selain mematikan serangga hama fase pasca embrionik, CEP juga memiliki efek ovisidal pada serangga. CEP B. bassiana mampu menekan perkembangan telur Maruca vitrata dan telur Clavigralla tomentosicollis masing-masingnya 100% dan 91,4% (Ekesi et al., 2002), dan telur Perileucoptera coffeella berkisar 27,4–96,9% (Villacorta, 1983). CEP M. anisopliae mampu menekan perkembangan telur penggerek umbi kentang Phthorimaea operculella hingga 63% (Khorrami et al. 2018), telur ulat grayak S. litura hingga 75,70%(Trizelia & A, 2011) dan telur UGJ hingga 87% (Akutse et al., 2019). Selain itu, Trichoderma sp. mampu menekan perkembangan telur Xylotrechus arvicola hingga 90% (Rodríguez-González et al., 2017) Laporan kemampuan cendawan B. bassiana, M. anisopliae, dan Trichoderma sp. dapat dilihat padaTabel 1.

CEP bersifat aktif dalam menginfeksi inang, dimulai setelah terjadinya kontak hingga kematian serangga inang. Periode kontak awal hingga kematian serangga berlangsung 6−8 hari setelah perkecambahan konidia tergantungstrain dan spesies inang (Srisukchayakul et al., 2005). Komposisi dan struktur kimia kutikula serangga akan mempengaruhi proses adhesi konidia CEP [(Boucias et al., 1988). Setelah kontak pada kutikula serangga, CEP mulai melakukan penetrasi dan menyerang tubuh inang. Epikutikula yang terbuat dari senyawa lipid berfungsi memberi serangga perlindungan dari pengeringan dan komunikasi kimia. Spora CEP berkecambah dan melakukan penetrasi kutikula secara langsung atau tumbuh di sepanjang endokutikula, yang berada di antara epidermis dan eksokutikula (Kumar et al., 1997). Enzim yang dihasilkan CEP akan melisis endokutikula serangga lalu hifa berkembang dalam haemocoel (Srisukchayakul et al., 2005).

CEP yang memiliki efek ovisidal, terjadi melalui proses adhesi, perkecambahan, dan penetrasi ke dalam telur inang dengan periode waktu yang berbeda. Proses infeksi CEP dapat terjadi dalam waktu 24 jam pasca-inokulasi B. bassiana and I. fumosorosea terhadap telur Tetranychus urticae (Zhang et al., 2014), 6 jam pasca-inokulasi M. anisopliae terhadap telur penggerek daun Tuta absoluta dan 72 jam pasca-inokulasi M. anisopliae terhadap telur T. absoluta(Pires et al., 2009).

Patogenesitas CEP terhadap serangga di-pengaruhi oleh kondisi pertumbuhan, karakteristik CEP, kadar mikotoksin, interaksi sistemik tanaman dengan CEP dan mikroorganisme lain (Vidal & Jaber, 2015), mekanisme infeksi, pertahanan serangga inang, dan kondisi lingkungan. CEP dapat menginfeksi semua tahap kehidupan inang, tetapi tidak semua tahap kehidupan inang memiliki kerentanan yang sama (Moisan et al., 2019). Larva muda merupakan tahap yang paling rentan terinfeksi, namun efek ovisidal CEP akan menjadi solusi yang efektif sebagai proteksi awal terhadap kerusakan. (Opisa et al., 2018). Dikaitkan dengan potensi penggunaannya dalam pengendalian hayati, interaksi cendawan dan serangga merupakan hal yang penting untuk dikaji. Hal tersebut dapat diketahui dari karakter CEP dalam menyebabkan kematian terhadap inangnya.

Gambar 1.Langkah-langkah penulis dalam menseleksi referensi pendukung penyusunan review artikel(The steps taken by the author in the selection of references to assist in the preparation of the review.)

KARAKTER CEP

CEP ditinjau dari faktor patogenesitasnya memiliki berbagai karakter menghasilkan enzim pengurai dinding sel dan toksin (Peng et al., 2021), enzim protease, lipase, dan aminopeptidase (Clarkson & Charnley, 1996), enzim kitinase (Giridhar et al., 2012), zat pengatur tumbuh, dan protein efektor yang dapat dimanfaatkan dalam mengendalikan serangga hama, patogen, dan gulma (Rodriguez et al., 2009). Enzim ekstraseluler berperan dalam penetrasi CEP pada integumen larva dengan komposisi kutikula yang berbeda setelah diekspresikan dalam perkecambahan konidia. Produksi enzim dipengaruhi oleh komposisi kutikula inang sehingga mempengaruhi waktu dan jumlah enzim yang diekspresikan(El-Sayed et al., 1993)(El-Sayed et al., 1993).

Implikasi enzim dalam patogenesis sudah dikenal baik untuk M. anisopliae dan B. bassiana. Pada M. anisopliae,produksi enzim endoprotease dan aminopeptidase terjadi selama pembentukan appressoria yang berperan pada tahap awal infeksi untuk menembus kutikula serangga. (Clarkson & Charnley, 1996). Aktivitas enzimatik (subtilisin-like serin protease – Pr1) Metarhizium dilaporkan oleh (Nunes et al., 2010) pada media substrat kutikula A. gemmatalis lebih tinggi dibandingkan dengan substrat lainnya, seperti kasein dan eksuvia pupa.

Trichoderma sp. dilaporkan menghasilkan enzim kitinase(Giridhar et al., 2012) yang berperan dalam mendegradasi kutikula dan dinding sel saluran usus serangga sehingga menyebabkan peningkatan permeabilitas saluran pencernaan. Proses pencernaan dan penyerapan nutrisi akan terganggu sehingga larva dan pupa berkembang menjadi abnormal bahkan dapat menyebabkan kematian (Berini et al., 2015). Enzim kitinase efektif bekerja pada pH 4–7 (Seidl, 2008), yang merupakan pH saluran pencernaan serangga Lepidoptera (7–10) (Chapman, 1982). Selain mampu menginfeksi dan mematikan serangga, CEP juga dilaporkan mampu hidup secara endofit pada tanaman dan menginduksi ketahanan tanaman terhadap serangan hama.

Tabel 1.Daftar tiga genus cendawan entomopatogen yang pernah diteliti untuk mengendalikan serangga dan arthropoda lain(List of three genera of entomopathogenic fungi studied for the control of insects and other arthropod)

NO	CENDAWAN ENTOMOPATOGEN	METODA	SERANGGA HAMA DAN REFERENSI
1	Beauveria Bassiana	Egg-spraying	Tetranychus urticae (Zhang et al., 2014)
		Larva-spraying	Spodoptera frugiperda (Akutse et al., 2019)(Carneiro et al., 2008)
		Larva-spraying	Telur dan nimfa Bemicia tabaci (Flawerina & Trizelia, 2021)
		Larva-spraying	Spodoptera frugiperda dan Epilachna varivestis (Garcia-Gutierrez et al., 2011)
		Larva-spraying	Spoladea recurvalis (Opisa et al., 2018)
		Larva-spraying	Xylotrechus arvicola (Rodríguez-González et al., 2017)
		Larva-spraying	Crocidolomia pavonana (F.) (Trizelia, 2010)
		Larva-spraying	Spodoptera litura F. (Trizelia & W, 2016)
		Nimfa-spraying	Eurydema pulchrum Westw. (Trizelia & Suhriani, 2019)
		Leaf-dipping	Spodoptera litura F. (Ayudya et al., 2019)
		Diteteskan pada larva	Plutella xylostella (Nunilahwati et al., 2012)
2	Metharizium anisopliae	Egg-spraying	Tuta absoluta(Pires et al., 2009)
		Egg-spraying	Spodoptera litura (Trizelia & A, 2011)
		Larva-spraying	Spodoptera frugiperda (Akutse et al., 2019)
		Larva-spraying	Spodoptera frugiperda dan Epilachna varivestis (Garcia-Gutierrez et al., 2011)
		Larva-spraying	Spoladea recurvalis (Opisa et al., 2018)
		Nimfa/Imago sprayig	Nillaparvata lugens (Trizelia & M, 2023)
		Pupae-spraying	Conopomorpha Cramerella Snell.(Trizelia & D, 2013)
		Potato-dippig, Leaf-dipping, egg-dipping	Phthorimaea operculella Zeller (Khorrami et al. 2018)
		Dipping eggs	Maruca vitrata dan Clavigralla tomentosicollis (Ekesi et al., 2002)
		Leaf-dipping	Perileucoptera coffeella (Villacorta, 1983)
		Diteteskan pada larva	Plutella xylostella (Nunilahwati et al., 2012)
3	Trichoderma sp	Larva-spraying	Bemicia tabaci (Anwar et al., 2016)
		Larva-spraying	Xylotrechus arvicola (Rodríguez-González et al., 2017)

CEP ENDOFIT

Selain menginfeksi serangga hama, CEP juga dilaporkan dapat mengkolonisasi jaringan tanaman (cendawan endofit) (Vega, 2008)(Vega, 2018). CEP yang diisolasi dari jaringan tanaman di antaranya adalah B. basiana (pada tanaman jagung, kentang, kapas, tomat, bawang, pisang dan kakao), I. farinosa, Cladosporium spp., Acremonium spp., dan Clonostachys rosea (pada tanaman kopi), L. lecanii (pada tanaman Carolina) (Vega, 2008)(Orole & Adejumo, 2009)(Vega et al., 2009), M. anisopliae (pada tanaman ubi kayu) (Greenfield et al., 2016) ,dan F. oxysporum pada tanaman bawang (Martinuz et al., 2012).

CEP berasosiasi dengan tanaman dalam menjalani bagian dari siklus hidupnya tanpa menyebabkan penyakit pada tanaman (Hardoim et al., 2015). Kolonisasi CEP dalam jaringan tanaman diawali dari konidia CEP yang membentuk tabung kecambah dan berkembang menjadi hifa. CEP masuk melalui bukaan alami atau langsung melalui dinding sel epidermis dengan bantuan enzim atau tekanan mekanis. CEP di dalam jaringan tanaman mengkolonisasi ruang antara sel parenkim atau bahkan di pembuluh xylem yang terlokalisasi dalam jaringan tertentu atau bersifat sistemik(Rodriguez et al., 2009). Umumnya CEP berada pada interseluler inang dan lokasi jaringan; dan dapat menjadi intraseluler dan masuk ke dalam sel inang dalam sitoplasma atau di ruang periplasma(Thomas & Sekhar, 2014)(White et al., 2014). CEP yang hidup secara endofit menunjukkan bahwa CEP memiliki siklus hidup yang kompleks selain bersifat saprofit dalam tanah, atau parasit fakultatif pada inang invertebrata (Mantzoukas & Grammatikopoulos, 2020)(Jaber & Araj, 2018)(Mantzoukas & Grammatikopoulos, 2020)(González-Mas et al., 2019).

CEP di dalam jaringan tanaman akan bergantung pada tanaman inang untuk nutrisi, perlindungan, dan perkembangannya. CEP dapat ditemukan dalam biji, daun, batang atau akar pada beberapa spesies tanaman inang (Vega, 2008)(Trizelia & M, 2023)(Flawerina & Trizelia, 2021). CEP yang diisolasi dari jaringan tanaman di antaranya B. basiana, I. farinosa, Cladosporiumspp., C. rosea, Acremonium spp., dan L. lecanii(Vega, 2018) . CEP dari tanaman inang yang telah dikonfirmasi keberadaanya pada media buatan di antaranya M. anisopliae (Akello & Sikora, 2012)(Greenfield et al., 2016), F. oxysporum, H. lixii, G. moniliformis, dan Trichoderma spp. (Martinuz et al., 2012)(Akutse et al., 2013)(Trizelia, 2020), B. bassiana (Trizelia, 2020) dan lainnya.

PEMANFAATAN CEP ENDOFIT UNTUK MENGINDUKSI KETAHANAN TANAMAN

Keberadaan CEP dalam jaringan tanaman dapat terjadi secara alami (endofit alami), atau dapat diinokulasikan secara buatan melalui inokulasi benih, aplikasi daun, perendaman bibit dan bahan perbanyakan vegetatif, penyiraman tanah, serta injeksi (Vega, 2018)(Bamisile et al., 2018)(Saragih et al., 2019). CEP yang hidup secara endofit dilaporkan dapat berpengaruh terhadap pertumbuhan tanaman dan kehidupan serangga herbivora melaluipeningkatan perkecambahan dan pertumbuhan tanaman(Saragih et al., 2019)(Trizelia, 2020)(Saragih et al., 2021)(Saragih et al., 2022)(Yuliana & Trizelia, 2023)(Yusniwati & Trizelia, 2023)(Yusniwati & Nurbailis, 2023), menekan perkembangan hama (Jaber & Araj, 2018)(Vidal & Jaber, 2015), bersifat antifeedant (Russo et al., 2018)(Russo et al., 2019)(Manoussopoulos et al., 2019) dan menurunkan tingkat reproduksi serangga (González-Mas et al., 2019), serta mengurangi preferensi oviposisi imago betina dan menghambat pembentukan telur (Hendra et al., 2022). Keefektifan CEP yang diinokulasikan pada jaringan tanaman ditampilkan padaTabel 2.

Pemanfaatan CEP secara endofit dalam program pengendalian hama dipengaruhi oleh faktor ekologis (abiotik dan biotik) dan metoda inokulasi terhadap kemampuan kolonisasi dan virulensi CEP dalam pengendalian serangga hama target (Bamisile et al., 2018). CEP yang hidup secara endofit memiliki manfaat mutualisme sebagai pelindung tanaman karena menimbulkan efek merugikan bagi herbivora sebagai bentuk perlindungan adaptif terhadap serangga herbivora (Puri et al. 2016).

CEP B. bassiana yang dikolonisasikan dengan aplikasi daun pada tanaman kapas, menyebabkan mortalitas nimfa Aphis gossypii hingga 61% dan menurunkan bobot Chortoicetes terminifera hingga hingga 51,85% (Gurulingappa et al., 2010). Kolonisasi B. bassiana melalui aplikasi benih, penyemprotan daun dan penyiraman tanah pada tanaman Papaver somniferum dapat mengurangi populasi larva Iraella luteipe hingga 73,4% (Quesada-Moraga et al., 2009). Kolonisasi B. bassiana dengan perendaman akar pisang dapat menekan populasi Cosmopolites sordidus hingga 88,9% dan menekan kerusakan tanaman hingga 86,7%(Akello et al., 2008).(White et al., 2002) melaporkan bahwa kolonisasi M. anisopliae pada tanaman jagung dan sorgum dapat mengurangi kerusakan oleh Ostrinia nubilalis dan Sesamia calamistis hingga 75%.Selain B. bassiana dan M. anisopliae, kolonisasi Trichoderma sp. juga mempengaruhi pola makan UGJ yang ditandai dengan penurunan jumlah luka dan luas daun yang dikonsumsi. Penurunan kerusakan tanaman dan penekanan populasihama terjadi akibat adanya rangsangan signal pertahanan tanaman akibat kolonisasi mikroba nonpatogenik di dalam jaringan tanaman, yaitu CEP (Salas-Marina et al., 2015).

Tanaman menghasilkan hormon sebagai bentuk pertahanan tanaman terhadap serangga herbivora diantaranya, yaitu salicylic acid (SA), jasmonic acid (JA), dan etilen. Produksi hormon dipengaruhi oleh kondisi lingkungan serta sifat mikroorganisme dan serangga yang menyerang (Does D et al., 2013) . Fitohormon JA dan turunannya berperan dalam meregulasi induksi pertahanan tanaman terhadap serangga herbivora (Vadassery et al., 2012) . Protein yang diatur oleh JA berperan dalam pertahanan tanaman dengan menargetkan saluran pencernaan serangga untuk mengganggu proses pencernaan dan penyerapan nutrisi (Zhu-Salzman et al., 2008).

Serangga herbivora dengan tipe mulut menggigit mengunyah atau tipe mulut menusuk menghisap akan merangsang aktifnya JA atau SA (Rodriguez-Saona et al., 2010). Mekanisme molekuler yang diaktifkan sebagai respons terhadap serangan herbivora melibatkan beberapa protein sebagai pengatur utama (Kim & Felton, 2013). Faktor transkripsi MYC2, regulator positif untuk gen yang responsif terhadap JA berperan dalam resistensi sistemik yang diinduksi oleh mikroba seperti CEP (Carvalhais et al., 2015), dan membentuk respons pertahanan tanaman (Verhage et al., 2011) . Paparan -pinene dan (E)-β-caryophyllene menyebabkan depolarisasi terpen volatil yang berperan dalam aktivasi mekanisme resistensi (Zebelo et al., 2012).

Implementasi CEP dalam pengelolaan hama di Indonesia sudah menjadi perhatian utama kususnya untuk menekan penggunaan pestisida sintetis. Kolonisasi B. bassiana melalui perendaman stek, aplikasi daun dan tanah pada tanaman ubi jalar mampu menekan tingkat kerusakan umbi terhadap Cylas formicarius menjadi 1%, meningkatkan produksi hingga 43 t/ha serta menjaga populasi serangga predator dan parasitoid dibandingkan dengan penggunaan pestisida kimia (tingkat kerusakan 21% dan nilai produksi 20t/ha) (Prayogo et al., 2024). Kolonisasi B. bassiana dengan kombinasi mulsa plastik juga mampu menurunkan kehilangan hasil hingga 96,76% akibat C. formicarius dibandingkan dengan penggunaan insektisida (Prayogo et al., 2022). Aplikasi Trichoderma sp., SlNPV, B. bassiana, L. lecanii mampu menurunkan populasi hama dengan tetap mempertahankan populasi musuh alami pada tanaman kacang hijau (Prayogo et al., 2022), serta mempertahankan kelimpahan arthropoda predator dan parasitoid pada tanaman kedelai dibandingkan aplikasi pestisida sintetik (Prayogo et al. 2022c).

CEP yang diinokulasikan pada jaringan tanaman memiliki potensi untuk dimanfaatkan sebagai penginduksi ketahanan tanaman terhadap serangga herbivora dengan tetap menjaga populasi musuh alami. Penggunaan CEP endofit secara preventif perlu dikembangkan sebagai alternatif biokontrol ramah lingkungan dibandingkan pestisida konvensioanal dalam pengelolaan hama terpadu (PHT) di bidang pertanian.

Tabel 2.Penelitian cendawan entomopatogen sebagai cendawan endofit pada berbagai jenis tanaman inang dan serangga fitofag yang menjadi target (Researchs on entomopathogenic fungi as endophytes on various host plants and targeted phytophagous insects)

No	CENDAWAN ENTOMOPATOGEN	CENDAWAN ENTOMOPATOGEN SEBAGAI ENDOFIT
		Perlakuan	Tanaman Inang	Serangga Target dan Referensi
1	Beauveria Bassiana	Seed-soaking	Vicia faba	Acyrthosiphon pisum(Akello & Sikora, 2012)(Jaber & Enkerli, 2016)
		Seed-soaking	Vicia faba dan Phaseolus vulgaris	Liriomyza huidobrensis (Akutse et al., 2013)
		Seed-soaking	Corchorus capsularis L	Apion corchori (Biswas et al., 2013)
		Seed-soaking	Phaseolus vulgaris	Tetranychus urticae koch (Dash et al., 2018)
		Seed-soaking	Phaseolus vulgaris	Liriomyza huidobrensis, Sativae blanchard dan l. Trifolii(Gathage et al., 2016)
		Seed-soaking	Vicia faba	(Jaber & Enkerli, 2016)
		Seed-soaking	Gosypium Hirsutum	Aphis gossypii Glover (Lopez et al., 2014)
		Seed-soaking	Solanum lycopersicum L.	Helicoverpa zea (Powell et al., 2009)
		Seed-soaking	Triticum aestivum L.	Spodoptera littoralis (Sánchez-Rodríguez et al., 2017)
		Seed-soaking	Zea mays	Spodoptera frugiperda (Sari et al., 2022)
		Seed-soaking Seed-soaking Seed-soaking	Zea mays Capsicum annum Capsicum annum	Spodoptera frugiperda (Sari et al., 2022) Myzus persicae (Trizelia, 2020) Bemisia tabaci (Saragih et al., 2022)
		Foliar-spraying	Cucumis melo L. Cv. Siglo	Aphis gossypii Gonzales-Mas et al. 2019
		Foliar-spraying	Gossypium hirsutum, Triticum aestivum, Phaseolus vulgaris, Zea mays, Lycopersicum esculentum, dan Cucurbita maxima.	Aphis gossypii dan Chortoicetes terminifera (Gurulingappa et al., 2010)
		Foliar-spraying	Solanum lycopersicon cv. Harzfeuer	Tuta absoluta (Klieber dan Reineke, 2015)
		Foliar-spraying	Sorghum bicolor L. Moench	Sesamia nonagrioides (Mantzoukas & Grammatikopoulos, 2020)
		Foliar-spraying	Medicago sativa L., Lycopersicon esculentum Mill dan Cucumis melo L.	Spodptera littoralis (Resquín-Romero et al., 2016)
		Foliar-spraying	Vitis vinifera L.	Planococcus ficus (Rondot dan Reineke, 2016)
		Foliar-spraying	Glycine max L. Merril.	Helicoverpa gelotopoeon (Russo et al., 2019)
		Soil-drenching	Capsicum annum	Myzus persicae, Aphidius colemani (Jaber et al., 2017)
		Rhizomes-soaking	Fragaria ananassa	Myzus persicae (Manoussopoulos et al., 2019)
		Foliar-spray, seed-immersion dan root-immersion	Glycine max L. Merril.	(Russo et al., 2018)
2	Metharizium anisopliae	Seed-soaking	Vicia faba	Acyrthosiphon pisum(Akello & Sikora, 2012)
		Seed-soaking	Zea mays	Spodoptera frugiperda (Nunilahwati et al., 2012)
		Seed-soaking	Zea mays	Spodoptera frugiperda (Herlinda et al., 2022)
		Seed-coating	Zea mays	Spodoptera frugiperda (Lira et al., 2020)
		Soil-drenching	Manihot esculenta Crantz	(Greenfield et al., 2016)
		Rhizomes-soaking	Fragaria ananassa	Myzus persicae(Manoussopoulos et al., 2019)
		Foliar-spray, seed-immersion dan Root-immersion	Glycine max	(Russo et al., 2018)
3	Trichoderma sp	Seed-soaking	Vicia faba	Acyrthosiphon pisum (Akello & Sikora, 2012)
		Seed-soaking	Vicia faba dan phaseolus vulgaris	Liriomyza huidobrensis(Akutse et al., 2013)
		Root-treatment	Zea mays	Spodoptera frugiperda(Contreras-Cornejo et al., 2017)
		Soaking-seeds dan Soaking-root	Allium cepa	Thrips tabaci(Muvea et al., 2014)

KESIMPULAN

Implementasi cendawan entomopatogen (CEP) dan program pengendalian hama terpadu (PHT) akan membutuhkan suatu pemahaman yang mendalam tentang interaksi ekologi di antaranya faktor abiotik dan biotik, yang mempengaruhi kemampuan CEP untuk mengkolonisasi jaringan tanaman. Keberhasilan pemanfaatan CEP sebagai salah satu pengendalian hayati yang menggunakan cendawan yang bersifat patogen terhadap serangga hama adalah melalui aplikasi secara langsung maupun melalui metode inokulasi buatan (artificialinoculation) dengan perlakuan kolonisasi cendawan entomopatogen yang dapat menetap sebagai endofit dalam jaringan tanaman. CEP yang bersifat endofit dapat meningkatkan ketahanan tanaman terhadap serangga hama secara sistemik dengan mengaktifkan enzim, hormon dan senyawa bioaktif tanaman. Aplikasi CEP efektif, murah dan mudah diterapkan dan bersifat ramah lingkungan.

References

1. Akello J., Sikora R.. Systemic acropedal influence of endophyte seed treatment on Acyrthosiphon pisum and Aphis fabae offspring development and reproductive fitness. Biological Control. 2012; 61:215-221. DOI
2. Akello J., Dubois T., Coyne D., Kyamanywa S.. Endophytic Beauveria bassiana in banana (Musa spp.) reduces banana weevil (Cosmopolites sordidus) fitness and damage. Crop protection. 2008; 27:1437-1441. DOI
3. Akutse K., Maniania N., Fiaboe K., Den Berg J., Ekesi S.. Endophytic colonization of Vicia faba and Phaseolus vulgaris (Fabaceae) by fungal pathogens and their effects on the life-history parameters of Liriomyza huidobrensis (Diptera: Agromyzidae. Fungal Ecology. 2013; 6:293-301. DOI
4. Akutse K.S., Kimemia J.W., Ekesi S., Khamis F.M., Ombura O.L., Subramanian S.. Ovicidal effects of entomopathogenic fungal isolates on the invasive fall armyworm Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae. Journal of Applied Entomology. 2019; 00:1-9. DOI
5. Anwar W., Subhani M.N., Haider M.S., Shahid A.A., Mushatq H., Rehman M.Z.. First record of Trichoderma longibrachiatum as entomopathogenic fungi against Bemisia tabaci in Pakistan. Pakistan Journal of Phytopathol. 2016; 28:287-294.
6. Ayudya D.R., Herlinda S., Suwandi. Insecticidal activity of culture filtrates from liquid medium of Beauveria bassiana isolates from South Sumatra (Indonesia) wetland soil against larvae of Spodoptera litura. Biodiversitas. 2019; 20:2101-2109. DOI
7. Bamisile B.S., Dash C.K., Akutse K.S., Keppanan R., Afolabi O.G., Hussain M., Qasim M., Wang L.. Prospects of endophytic fungal entomopathogens as biocontrol and plant growth promoting agents: an insight on how artificial inoculation methods affect endophytic colonization of host plants. Microbiological Research. 2018. DOI
8. Berini F., Caccia S., Franzetti E., Congiu T., Marinelli F., Casartellic M., Tettamantia G.. Effects of Trichoderma viride chitinases on the peritrophicmatrix of Lepidoptera. Pest Management Science. 2015; 2016:980-989. DOI
9. Biswas C., Dey P., Satpathy S., Satya P., Mahapatra B.. Endophytic colonization of white jute (Corchorus capsularis) plants by different Beauveria bassiana strains for managing stem weevil (Apion corchori. Phytoparasitica. 2013; 41:17-21. DOI
10. Boomsma J.J., Jensen A.B., Eilenberg Meyling N.V., J.. Evolutionary interaction networks of insect pathogenic fungi. Annual Review of Entomology. 2014; 59:467-485. DOI
11. Boucias D.G., Pendland J.C., Latgé J.P.. Nonspecific factors involved in attachment of entomopathogenic deuteromycetes to host insect cuticle. Applied and Environmental Microbiology. 1988; 54:1795-1805. DOI
12. Carneiro A.A., Gomes E.A., Guimarães C.T., Fernandes F.T., Cruz I.. Molecular characterization and pathogenicity of isolates of Beauveria spp. to fall armyworm. Pesquisa Agropecuária Brasileira. 2008; 43:513-520. DOI
13. Carvalhais L.C., Dennis P.G., Badri D.V., Kidd B.N., Vivanco J.M., Schenk P.M.. Linking jasmonic acid signaling, root exudates, and rhizosphere microbiomes. Molecular Plant-Microbe Interactions. 2015; 28:1049-1058. DOI
14. Chapman R.F.. Hardvard University Press: Cambridge; 1982.
15. Clarkson J.M., Charnley A.K.. New insights into the mechanisms of fungal pathogenesis in insects. Trends in Microbiology. 1996; 4:B197–203DOI
16. Contreras-Cornejo H.A., Macías-Rodríguez L., del-Val E., Larsen J.. The root endophytic fungus Trichoderma atroviride induces foliar herbivory resistance in maize plants. Applied Soil Ecology. 2017; 124:45-53. DOI
17. Dash C.K., Bamisile B.S., Keppanan R., Qasim M., Lin Y., Islam S.U.I., Hussain M., Wang L.. Endophytic entomopathogenic fungi enhance the growth of Phaseolus vulgaris L. (Fabaceae) and negatively affect the development and reproduction of Tetranychus urticae koch (Acari: Tetranychidae. Microbial Pathogenesi. 2018; 125:385-392. DOI
18. Ekesi S., Adamu R.S., Maniania N.K.. Ovicidal activity of entomopathogenic hyphomycetes to the legume pod borer, Maruca vitrata and the pod sucking bug Clavigralla tomentosicollis. Crop Protection. 2002; 21:589-595. DOI
19. El-Sayed G.N., Ignoffo C.M., Leathers T.D., Gupta S.C.. Cuticular and non-cuticular substrate influence on expression of cuticle-degrading enzymes from conidia of entomopathogenic fungus, Nomuraea rileyi. Mycopathologia. 1993; 122:79-87. DOI
20. El-Sayed G.N., Ignoffo C.M., Leathers T.D., Gupta S.C.. Insect cuticle and yeast extract effects on germination, growth, and production of hydrolytic enzymes by Nomuraea rileyi. Mycopathologia. 1993; 122:143-147. DOI
21. Flawerina G., Trizelia Nurbailis. Virulence of five isolates of indigenous Beauveria bassiana against eggs and nymphs of Bemisia tabaci gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae. Current Agriculture Research Journal. 2021; 9:1-8. DOI
22. Garcia-Gutierrez C., Gonzalez M.M.B., Bautista M.N.. Patogenicidad de aislamientos de hongos entomopatógenos contra Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) y Epilachna varivestis (Coleoptera: Coccinellidae. Revista Colombiana de Entomología. 2011; 37:217-222. DOI
23. Gathage J.W., Lagat Z.O., Fiaboe K.K.M., Akutse K.S., Ekesi S., Maniania N.K.. Prospects of fungal endophytes in the control of Liriomyza leafminer flies in common bean Phaseolus vulgaris under field conditions. BioControl. 2016; 61:741-753. DOI
24. Giridhar D., Ravi S.N., Kirian K.V., Kartheek D., Rajanikanth P., Nagalakshmi D.M.. Purification, characterization and antifungal activity of chitinase from Trichoderma viride N9. Cell and Tissue Research. 2012; 12:3187-3192.
25. Gómez I., Ocelotl J., Sánchez J., Lima C.. Enhancement of Bacillus thuringiensis Cry1Ab and Cry1Fa toxicity to Spodoptera frugiperda by domain iii mutations indicates there are two limiting steps in toxicity as defined by receptor binding and protein stability. Applied and Environmental Microbiology. 2018; 84:e01393-18DOI
26. González-Mas N., Cuenca-Medina M., Gutiérrez-Sánchez F., Quesada-Moraga E.. Bottom-up effects of endophytic Beauveria Bassiana on multitrophic interactions between the cotton aphid, Aphis gossypii, and its natural enemies in melon. Journal of Pest Science. 2019; 92:1271-1281. DOI
27. González-Mas N., Sánchez-Ortiz A., Valverde-García P., Quesada-Moraga E.. Effects of endophytic entomopathogenic ascomycetes on the life-history traits of Aphis gossypii Glover and its interactions with melon plants. Insects. 2019; 10(165)DOI
28. Greenfield M., Gómez-Jiménez M.I., Ortiz V., Vega F.E., Kramer M., Parsa S.. Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae endophytically colonize cassava roots following soil drench inoculation. Biological Control. 2016; 95:40-48. DOI
29. Gurulingappa P., Sword G.A., Murdoch G., Mcgee P.A.. Colonization of crop plants by fungal entomopathogens and their effects on two insect pests when in planta. Biological Control. 2010; 55:34-41. DOI
30. Hajek A.E., Gryganskyi A., Bittner T., Liebherr J.K., Liebherr J.H.. Phylogenetic placement of two species known only from resting spores: Zoophthora independentia sp. Journal of Invertebrate Pathology. 2016; 140:68-74. Publisher Full Text | DOI
31. Hardoim P.R., Overbeek L.S., Berg G., Pirttilä A.M., Compant S., Campisano A., Döring M., Sessitsch A.. The hidden world within plants: ecological and evolutionary considerations for defining functioning of microbial endophytes. Microbiology and Molecular Biology Reviews. 2015; 79:293-320. DOI
32. Hendra Y., Trizelia Syahrawati, M.. Aplikasi cendawan entomopatogen Beauveria bassiana (Bals.) pada tanaman padi dan pengaruhnya terhadap preferensi oviposisi imago wereng batang coklat (Nilaparvata lugens Stal. Proceedings Series on Physical & Formal Sciences. 2022; 4:475-481. DOI
33. Herlinda S., Gustianingtyas M., Suwandi Suharjo, R Sari, JMP Suparman, Hamidson H., Hasyim H.. Endophytic fungi from South Sumatra (Indonesia) in seed-treated corn suppressing Spodoptera frugiperda growth. Biodiversitas. 2022; 23:6013-6020. DOI
34. Humber R.A.. Evolution of entomopathogenicity in fungi. Journal of Invertebrate Pathology. 2008; 98(262)DOI
35. Jaber L.R., Araj S.E.. Interactions among endophytic fungal entomopathogens (Ascomycota: Hypocreales), the green peach aphid Myzus persicae Sulzer (Homoptera: Aphididae), and the aphid endoparasitoid Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae. Biological Control. 2018; 116:53-61. DOI
36. Jaber L.R., Enkerli J.. Effect of seed treatment duration on growth and colonization of Vicia faba by endophytic Beauveria bassiana and Metarhizium brunneum. Biological Control. 2016; 103:187-195. DOI
37. Jallow M.F., Dugassa-Gobena D., Vidal S.. Influence of an endophytic fungus on host plant selection by a polyphagous moth via volatile spectrum changes. Arthropod-Plant Interactions. 2008; 2:53-62. DOI
38. Kessler A., Baldwin I.T.. Plant responses to insect herbivory: The emerging molecular analysis. Annual Review of Plant Biology. 2002; 53:299-328. DOI
39. Steinbrenner A.D., Muñoz-Amat K.F., Mehrkhou F., Mahmoudian M., Ghosta Y.. Pathogenicity of three different entomopathogenic fungi, Metarhizium anisopliae IRAN 2252, Nomuraea rileyi IRAN 1020C and Paecilomyces tenuipes IRAN 1026C against the potato tubermoth, Phthorimaea operculella Zeller (Lepidoptera: Gelechiidae. Potato Research. 2018; 61:297-308. DOI
40. Kim J., Felton G.W.. Priming of antiherbivore defensive responses in plants. Insect Science. 2013; 20:273-285. DOI
41. Klieber J., Reineke A.. The entomopathogen Beauveria bassiana has epiphytic and endophytic activity against the tomato leaf miner Tuta absoluta. Journal of Applied Entomology. 2016; 140:580-589. DOI
42. Kumar V., Singh G.P., Kumar V., Babu A.M., Datta R.K.. 1997. DOI
43. Lira A.C., Mascarin G.M., Júnior I.D.. Microsclerotia production of Metarhizium spp. for dual role as plant biostimulant and control of Spodoptera frugiperda through corn seed coating. Fungal Biology. 2020; 124:689-699. DOI
44. Lopez D.C., Zhu-Salzman K., Ek-Ramos M.J., Sword G.A.. The entomopathogenic fungal endophytes Purpureocillium lilacinum (formerly Paecilomyces lilacinus) and Beauveria bassiana negatively affect cotton aphid reproduction under both greenhouse and field conditions. PloS One. 2014; 9:e103891DOI
45. Manoussopoulos Y., Mantzoukas S., Lagogiannis I., Goudoudaki S., Kambouris M.. Effects of three strawberry entomopathogenic fungi on the prefeeding behavior of the Aphid Myzus persicae. Journal of Insect Behavior. 2019; 32:99-108. DOI
46. Mantzoukas S., Grammatikopoulos G.. The effect of three entomopathogenic endophytes of the sweet sorghum on the growth and feeding performance of its pest, Sesamia nonagrioides larvae, and their efficacy under field conditions.Crop Protection. 2020; 127(104952)DOI
47. Martinuz A., Schouten A., Menjivar R., Sikora R.. Effectiveness of systemic resistance toward Aphis gossypii (Homoptera: Aphididae) as induced by combined applications of the endophytes Fusarium oxysporum Fo162 and Rhizobium etli G12. Biological Control. 2012; 62:206-212. DOI
48. Moisan K., Cordovez V., Zande E.M., Raaijmakers J.M., Dicke M., Lucas-Barbosa D.. Volatiles of pathogenic and non-pathogenic soilborne fungi affect plant development and resistance to insects. Oecologia. 2019; 190:589-604. DOI
49. Muvea A.M., Meyhöfer R., Subramanian S., Poehling H.M., Ekesi S., Maniania N.K.. Colonization of onions by endophytic fungi and their impacts on the biology of Thrips tabaci. PloS One. 2014; 9:e108242DOI
50. Nunes A.R.F., Martins J.N., Furlaneto M.C., Barros N.M.. Production of cuticle egrading proteases by Nomuraea rileyi and its virulence against Anticarsia gemmatalis. Ciência Rural. 2010; 40:1853-1859. DOI
51. Nunilahwati H., Herlinda S., Irsan C., Pujiastuti Y.. Exploration, isolation and selection entomopathogenic fungi infectious to Plutella xylostella. 2012. DOI
52. Opisa S., Plessis H., Akutse K.S., Fiaboe K.K.M., Ekesi S.. Effects of entomopathogenic fungi and Bacillus thuringiensis‐based biopesticides on Spoladea recurvalis (Lepidoptera: Crambidae. Journal of Applied Entomology. 2018; 142:617-626. DOI
53. Orole O., Adejumo T.. Activity of fungal endophytes against four maize wilt pathogens. African Journal of Microbiology Research. 2009; 3:969-973.
54. Peng Y., Li S.J., Yan J., Tang Y., Cheng J.P., Gao A.J., Yao X., Ruan J.J., Xu B.L.. Research progress on phytopathogenic fungi and their role as biocontrol agents. Frontiers in Microbiology. 2021; 12(670135)DOI
55. Pires L.M., Marques E.J., Wanderley‐Teixeira V., Teixeira Á.A., Alves L.C., Alves E.S.B.. Ultrastructure of Tuta absoluta parasitized eggs and the reproductive potential of females after parasitism by Metarhizium anisopliae. Micron. 2009; 40:255-261. DOI
56. Powell W.A., Klingeman W.E., Ownley B.H., Gwinn K.D.. Evidence of endophytic Beauveria bassiana in seed-treated tomato plants acting as a systemic entomopathogen to larval Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae. Journal of Entomological Science. 2009; 44:391-396. DOI
57. Prayogo Y., Bayu M.S.Y.I., Indiati S.W., Harnowo D., Mejaya M.J.. Biopesticide efficacy against main pests, diseases, and natural enemies of mungbean (Vigna Radiata L. Applied Ecology and Environmental Research. 2022; 20:931-945. DOI
58. Prayogo Y., Bayu M.S.Y.I., Indiati S.W., Sumartini Indriani, FC Ginting, E Susanto, GWA Harnowo, D Mejaya, M.J.. Eco-friendly biopesticide of Beauveria Bassiana to control sweet potato weevil Cylas formicarius (Coleoptera: Curculionidae. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2024; 1312(012025)DOI
59. Prayogo Y., Bayu M.S.Y.I., Indiati S.W., Sumartini Mejaya, MJ Harnowo, D Susanto, GWA Baliadi, Y.. Innovation of main pest and disease control technology using biopesticides on soybean (Glycine max L. Applied Ecology and Environmental Research. 2022; 21:589-608. DOI
60. Prayogo Y., Bayu M.S.Y.I., Indiati S.W., Sumartini Susanto, GWA Harnowo, D Baliadi, Y Widiarta, IN Harsono, A Budiono, R Mejaya, MJ Supriadi, K.. Control measure of sweet potato weevil (Cylas Formicarius Fab.) (Coleoptera: Curculionidae) in endemic land of entisol type using mulch and entomopathogenic fungus Beauveria bassiana. Open Agriculture. 2022; 8(20220237)DOI
61. Quesada-Moraga E., Munoz-Ledesma F., Santiago-Alvarez C.. Systemic protection of Papaver somniferum L. against Iraella uteipes (Hymenoptera: Cynipidae) by an endophytic strain of Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales. Environmental Entomology. 2009; 38:723-730. DOI
62. Ramirez‐Rodriguez D., Sánchez‐Peña Endophytic Beauveria bassiana in Zea mays: Pathogenicity against larvae of fall army-worm Spodoptera frugiperda. Southwestern Entomologist. 2016; 41:875-878. DOI
63. Resquín-Romero G., Garrido-Jurado I., Delso C., Ríos-Moreno A., Quesada-Moraga E.. Transient endophytic colonizations of plants improve the outcome of foliar appliations of mycoinsecticides against chewing insects. Journal of Invertebrate Pathology. 2016; 136:23-31. DOI
64. Rodríguez-González Á., Mayo S., González-López Ó., Reinoso B., Gutierrez S., Casquero P.A.. Inhibitory activity of Beauveria bassiana and Trichoderma spp. on the insect pests Xylotrechus arvicola (Coleoptera: Cerambycidae and Acanthoscelides obtectus (Coleoptera: Chrisomelidae: Bruchinae. Environmental Monitoring and Assessment. 2017; 189:12-20. DOI
65. Rodriguez R.J., White J.F., Arnold A.E., Redman R.. Fungal endophytes: diversity and functional roles. New Phytologist. 2009; 182:314-330. DOI
66. Rodriguez-Saona C., Chalmers J.A., Raj S., Thaler J.S.. Induced plant responses to multiple damagers: Differential effects on an herbivore and its parasitoid. Oecologia. 2010; 143:566-577. DOI
67. Rondot Y., Reineke A.. Endophytic Beauveria bassiana in grapevine Vitis vinifera (L.) reduces infestation with piercing-sucking insects. Bio Control. 2018; 116:82-89. DOI
68. Russo S.A., Pelizza M.F., Vianna N., Allegrucci M.N., Cabello A.V., Toledo C., Mourelos A.C., Scorsetti. Effect of endophitic entomopathogenic fungi on soybean Glycine max (L.) Merr. Growth and yield. Journal of King Saud University –Science. 2018; 31:728-736. DOI
69. Russo M.L., Scorsetti A.C., Vianna M.F., Allegrucci N., Ferreri N.A., Cabello M.N., Pelizza S.A.. Effects of endophytic Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) on biological, reproductive parameters and food preference of the soybean pest Helicoverpa gelotopoeon. Journal of King Saud University - Science. 2019; 31:1077-1082. DOI
70. Salas-Marina M.A., Isordia-Jasso M.I., Islas-Osuna M.A., Delgado-Sánchez P., Jiménez-Bremont J.F., Rodríguez-Kessler M., Rosales-Saavedra M.T., Herrera-Estrella A., Casas-Flores S.. The Epl1 and Sm1 protein from Trichoderma atroviride and Trichoderma virens differentially modulate systemic disease resistance against different life style pathogens in Solanum lycopersicum. Frontiers in Plant Science. 2015; 6(77)DOI
71. Sánchez-Rodríguez A.R., Raya-Díaz S., Zamarreño Á.M., García-Mina J.M., Del Campillo M.C., Quesada-Moraga E.. An endophytic Beauveria bassiana strain increases spike production in bread and durum wheat plants and effectively controls cotton leafworm (Spodoptera littoralis) larvae. Biological Control. 2017; 116:90-102. DOI
72. Saragih M., Nurbailis Trizelia, Yusniwati. Aplikasi cendawan Beauveria bassiana melalui perendaman benih dan pengaruhnya terhadap kolonisasi dan kandungan klorofil daun tanaman cabai merah (Capsicum annuum L. Jurnal Pertanian Tropik. 2021; 8:107-116. DOI
73. Saragih M., Trizelia Nurbailis, Yusniwati. Endophytic colonization and plant growth promoting effect by entomopathogenic fungus, Beauveria bassiana to red chili (Capsicum annuum L.) with different inoculation methods. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2019; 305(012070)DOI
74. Saragih M., Trizelia Nurbailis, Yusniwati. Uji potensi cendawan endofit Beauveria bassiana terhadap perkecambahan dan pertumbuhan bibit tanaman cabai merah (Capsicum annuum L. Unri Conference Series: Agriculture and Food Security. 2019; 1:151-159. DOI
75. Saragih M., Trizelia Nurbailis, Yusniwati. Effect of colonization of the fungus Beauveria bassiana on salicylic acid content and population of Bemisia tabaci on red chili. 2022. DOI
76. Sari J.M.P., Herlinda S., Suwandi. Endophytic fungi from South Sumatra (Indonesia) in seed-treated corn seedlings Afecting development of the fall armyworm, Spodoptera frugiperda JE Smith (Lepidoptera: Noctuidae. Egyptian Journal of Biological Pest Control. 2022; 32(103)DOI
77. Seidl V.. Chitinases of filamentous fungi: A large group of diverse proteins with multiple physiological functions. Fungal Biology Reviews. 2008; 22:36-42. DOI
78. Shahid A.A., Rao Q.A., Bakhsh A., Husnain T.. Entomopathogenic fungi as biological controllers: New insights into their virulence and pathogenicity. Archives of Biological Sciences. 2012; 64:21-42. DOI
79. Singh S., Kaur I., Kariyat R.. The multifunctional roles of polyphenols in plant-herbivore interactions. International Journal of Molecular Sciences. 2021; 22(1442)DOI
80. Skovgård H., Steenberg T.. Activity of pupal parasitoids ofthestablefly Stomoxys calcitrans and prevalence of entomopathogenic fungi in the stable fly and the house fly Musca domestica in Denmark. BioControl. 2002; 47:45-60. DOI
81. Smith R.J., Pekrul S., Grula E.. Requirement for sequential enzymatic activities for penetration of the integument of the corn earworm (Heliothis zea. Journal of Invertebrate Pathology. 1981; 38:335-344. DOI
82. Srisukchayakul P., Wiwat C., Pantuwatana S.. Studies on the pathogenesis of the local isolates of Nomuraea rileyi against Spodoptera litura. ScienciaAsia. 2005; 31:273-276. DOI
83. Steenberg T., Jespersen J.B., Jensen K.M.V., Nielsen B.O., Humber R.A.. Entomopathogenic fungi in flies associated withpastured cattle in Denmark. Journal of Invertebrate Pathology. 2001; 77:186-197. DOI
84. Thomas P., Sekhar A.C.. Live cell imaging reveals extensive intra cellular cytoplasmic colonization of banana by normally noncultivable endophytic bacteria. AOB Plants. 2014; 6:plu002DOI
85. Trizelia. The effect of seed treatment duration with entomopathogenic fungi Beauveria bassiana on seed germination and seedling growth of chili. JERAMI: Indonesian Journal of Crop Science. 2020; 3:25-29. DOI
86. Trizelia Nurdin F.. Virulence of Entomo-pathogenic Fungus Beauveria bassiana isolates to Crocidolomia pavonana F (Lepidoptera: Crambidae. Agrivita. 2010; 32:254-260. DOI
87. Trizelia Nurbailis, D Ernawati. Gracillariidae). Jurnal HPT Tropika: Lepidoptera; 2013.
88. Trizelia Rahma H., Martinius. Selection of endophytic fungi from Shallot that potential as entomopathogens on Tenebrio molitor and Spodoptera litura larvae. Journal of Biopesticides. 2021; 14:125-131. DOI
89. Trizelia Rahma H., M Syahrawati. Virulance of five isolates of the entomopathogenic fungus, Metarhizium anisopliae, against brown planhopper (Nillaparvata lugens. Jurnal Proteksi Tanaman. 2023; 7:127-135. DOI
90. Trizelia Rahma H., M Syahrawati. Diversity of endophytic fungi of rice plants in Padang City, Indonesia, entomopathogenic to brown planthopper (Nilaparva talugens. Biodiversitas. 2023; 24:2384-2391. DOI
91. Trizelia Reflin, W Ananda. Prosiding Seminar Nasional BKS PTN Wilayah Barat Bidang Ilmu Pertanian. Universitas Malikussaleh: Universitas Malikussaleh; 2016:409-415.
92. Trizelia Sulyanti, R Saputra. Seminar Nasional Fakultas Pertanian UPN “Veteran”. UPN Veteran: UPN Veteran; 2020:188-198.
93. Trizelia Syahrawati M., A Mardiah. Patogenisitas beberapa isolat cendawan entomopatogen Metarhizium spp. terhadap telur Spodoptera litura Fabricius (Lepidoptera: Noctuidae. Jurnal Entomologi Indonesia. 2011; 8:45-54. DOI
94. Trizelia Yanti Y., Suhriani. Prosiding Seminar Nasional Agroteknologi 2019 Jurusan Agroteknologi Universitas Islam Negeri Sunan Gunung Djati. Universitas Islam Negeri Sunan Gunung Djati: Universitas Islam Negeri Sunan Gunung Djati; 2019:346-352.
95. Vadassery J., Reichelt M., Hause B., Gershenzon J., Boland W., Mithöfer A.. CML42-mediated calcium signaling coordinates responses to Spodoptera herbivory and abiotic stresses in Arabidopsis. Plant Physiology. 2012; 159:1159-1175. DOI
96. Does DA Leon-Reyes, A Koornneef, Verk MCN Rodenburg, L Pauwels, A Goossens, AP Körbes, J Memelink, T Ritsema, Wees SCMCMJ Pieterse. Salicylic acid suppresses jasmonic acid signaling downstream of SCFCOI1-JAZ by targeting GCC promoter motifs via transcription factor ORA59. The Plant Cell. 2013; 25:744-761. DOI
97. Vega F.E., Goettel M.S., Blackwell M., Chandler D., Jackson M.A., Keller S., Koike M., Maniania N.K., Monzon A., Ownley B.H.. Fungal entomopathogens: New insights on their ecology. Fungal Ecology. 2009; 2:149-159. DOI
98. Vega F.E., Meyling N.V., Luangsa-Ard J.J., Blackwell M.. Insect Pathology. Academic Press: Academic Press; 2012:171-220. DOI
99. Vega F.E.. Insect pathology and fungal endophytes. Journal of Invertebrate Pathology. 2008; 98:277-279. DOI
100. Vega F.E.. The use of fungal entomopathogens as endophytes in biological control: A review. Mycologia. 2018; 110:4-30. DOI
101. Vidal S., Jaber L.R.. Entomopathogenic fungi as endophytes: Plant endophyte herbivore interactions and prospects for use in biological control. Current Science. 2015; 109:46-54.
102. Verhage A., Vlaardingerbroek I., Raaymakers C., Dam N.M., Dicke M., Wees S.C.M., Pieterse C.M.J.. Rewiring of the jasmonate signaling pathway in Arabidopsis during insect herbivory. Frontiers in Plant Science. 2011; 2(42)DOI
103. Villacorta A.. Ovicidal activity of Metarhizium anisopliae isolate CM‐14 on the coffee leaf miner. Perileucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae. Entomophaga. 1983; 28:179-184. DOI
104. White J.F., Belanger F., Meyer W., Sullivan R.F., Bischoff J.F., E.A Lewis. Clavicipitalean fungal epibionts and endophytes—development of symbiotic interactions with plants. Symbiosis. 2002; 33:201-213.
105. White J.F., Torres M.S., Somu M.P., Johnson H., Irizarry I., Chen Q., Zhang N., Walsh E., Tadych M., Bergen M.S.. Hydrogen peroxide staining to visualize intracellular bacterial infections of seedling root cells. Microscopy Research and Technique. 2014; 77:566-573. DOI
106. White M.M., Lichtwardt R.W., Colbo M.H.. Confirmation and identification of parasitic stages of obligate endobionts (Harpellales) in blackflies (Simuliidae) by means of rRNA sequence data. Mycological Research. 2006; 110:1070-1079. DOI
107. Yuliana A., Trizelia Sulyanti. Aplikasi cendawan entomopatogen beauveria bassiana pada benih bawang merah dan pengaruhnya terhadap perkecambahan dan pertumbuhan bibit. Jurnal Sains Agro. 2023; 8:88-96. DOI
108. Yusniwati Nurbailis, Trizelia Saragih M.. Potency of entomopathogen Beauveria bassiana fungus as biofertilizer and biostimulant to increase the plant growth of Cayenne pepper (Capsicum frutescens L. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2023; 1160(012005)DOI
109. Yusniwati Trizelia, Nurbailis Saragih. Profile and bioactivity of bioactive compounds of Beauveria bassiana fungi entomopathogens of endophytes as plant growth boosters. Agrium: Jurnal Ilmu Pertanian. 2023; 26:50-56. DOI
110. Zebelo S.A., Matsui K., Ozawa R., Maffei M.E.. Plasma membrane potential depolarization and cytosolic calcium flux are early events involvedin tomato (Solanum lycopersicon) plant-to-plant communication. Plant Science. 2012; 196:93-100. DOI
111. Zhang L., Shi W.B., Feng M.G.. Histopathological and molecular insights into the ovicidal activities of two entomopathogenic fungi against two‐spotted spidermite. Journal of Invertebrate Pathology. 2014; 117:73-78. DOI
112. Zhu-Salzman K., Luthe D.S., Felton G.W.. Arthropod-inducible proteins: broad spectrum defenses against multiple herbivores. Plant Physiology. 2008; 146:852-858. DOI