Struktur komunitas kutu putih (Hemiptera: Pseudococcidae) dan musuh alaminya pada tanaman singkong (Manihot esculenta Crantz) di Kecamatan Ciampea dan Sukaraja, Kabupaten Bogor, Jawa Barat

Community structure of mealybugs (Hemiptera: Pseudococcidae) and their natural enemies on cassava plants (Manihot esculenta Crantz) in Ciampea and Sukaraja Subdistrict, Bogor, West Java

Cassava is one of the food commodities in Indonesia, but its productivity often decreases due to mealybug attacks (Hemiptera: Pseudococcidae). This study aims to determine the type and abundance of mealybugs and the ecological relationships between them and their natural enemies on cassava plants. The sampling method employed was purposive sampling, involving the selection of 100 sample plants per location, namely Benteng Village and Pasirlaya Village, in Bogor Regency. Mealybug and parasitoid samples were taken from three infested leaves, while predators were collected from the plant canopy. Identification was carried out morphologically to the species level, analyzed using the ecological index, and compared using the Mann-Whitney test (P = 0.05). The study’s results identified four species of mealybugs: Paracoccus marginatus Williams & Granara de Willink, Ferrisia virgata (Cockerell), Pseudococcus jackbeardsleyi (Gimpel & Miller), and Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero. Natural enemies of mealybugs found from the predator group were Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Plesiochrysa ramburi (Schneider), Scymnus sp.1, Scymnus sp.2, Theridion sp., and from the parasitoid group, namely Anagyrus lopezi (De Santis), Acerophagus papayae Noyes & Schauff. The diversity, evenness, and richness indices of arthropod species were higher in Pasirlaya, while dominance was higher in Benteng. The parasitization rate of A. papayae and A. lopezi was more stable in Pasirlaya, although the arthropod population did not differ significantly between locations (P = 0,31). This study concluded that Pa. marginatus and Ph. manihoti were the dominant mealybug species, with predators Theridion sp. and C. montrouzieri as the most abundant natural enemies, The parasitoid A. lopezi was known to parasitize Ph. manihoti, and A. papayae parasitized Pa. marginatus.

PENDAHULUAN

Singkong merupakan salah satu komoditas pangan utama di Indonesia yang berperan penting dalam ketahanan pangan dan perekonomian nasional. Pada tahun 2021, ekspor singkong Indonesia mencapai 124,36 juta USD (Pertanian, 2023). Lima provinsi utama penghasil singkong di Indonesia adalah Lampung, Jawa Barat, Jawa Tengah, Jawa Timur, dan DI Yogyakarta (Retno, 2020). Produktivitas singkong di berbagai provinsi tersebut bervariasi. Lampung mencatat produksi tertinggi sebesar 264,45 kuintal/hektar, diikuti oleh Jawa Tengah (236,73 kuintal/hektar), Jawa Barat (234,53 kuintal/hektar), Jawa Timur (215,39 kuintal/hektar), dan DI Yogyakarta dengan produktivitas terendah sebesar 157,01 kuintal/hektar (Statistik, 2015). Singkong juga banyak dibudidayakan di berbagai wilayah, termasuk Kabupaten Bogor, Jawa Barat. Berdasarkan data BPS Kabupaten Bogor, produktivitas singkong di wilayah tersebut mengalami penyusutan dalam beberapa tahun terakhir. Pada tahun 2014, produktivitas singkong di Kabupaten Bogor mencapai 296,23 kuintal/hektar, tetapi menyusut menjadi 249,14 kuintal/hektar pada tahun 2015. Penyusutan ini terus berlanjut hingga mencapai 232,08 kuintal/hektar pada tahun 2020.

Salah satu kendala yang menyebabkan penurunan produktivitas singkong adalah serangan hama, terutama kutu putih (Hemiptera: Pseudococcidae), yang dapat menyebabkan kerugian hasil panen sekitar 40–50% di Indonesia (Wardani, 2015). Serangan kutu putih menyebabkan gejala, seperti pertumbuhan bagian atas tanaman yang kerdil (bunchy top), daun bergelombang atau mengeriting, serta deformasi batang yang menghambat pertumbuhan normal (Sidarlin et al., 2020); (Fanani et al., 2019). Pada tingkat serangan berat, kutu putih dapat menurunkan kualitas dan kuantitas umbi yang dihasilkan (Abdulchalek et al., 2017). Oleh karena itu, upaya pengendalian kutu putih perlu mendapat perhatian khusus untuk meningkatkan produktivitas singkong, terutama di Kabupaten Bogor dan wilayah lainnya di Indonesia.

Pengendalian kutu putih yang umum dilakukan oleh petani masih menggunakan pestisida sintetik. Namun, penggunaan insektisida yang intensif dan tidak bijaksana dapat menyebabkan resistensi dan resurjensi hama, pencemaran lingkungan, biaya produksi yang tinggi, serta matinya musuh alami (Hasyim et al., 2015); (Handayani et al., 2019). Salah satu pendekatan yang lebih ramah lingkungan dalam pengelolaan hama adalah pengendalian hayati melalui pemanfaatan musuh alami, termasuk predator dan parasitoid. Musuh alami berperan dalam menekan populasi kutu putih secara alami dan membantu menjaga keseimbangan ekosistem pertanian. Struktur komunitas dalam suatu ekosistem pertanian mencerminkan keseimbangan antara populasi hama dan musuh alaminya sehingga pemahaman mengenai ekologi komunitas kutu putih dan musuh alaminya menjadi penting dalam perancangan strategi pengendalian hayati yang efektif dan berkelanjutan (Susila et al., 2019).

Penelitian mengenai struktur komunitas kutu putih dan musuh alaminya pada tanaman singkong telah dilakukan di beberapa daerah untuk memahami efektivitas pengendalian hayati. Misalnya, penelitian yang dilakukan oleh (Nurmasari, 2020) di Kabupaten Banyuwangi, Jawa Timur, melaporkan keanekaragaman spesies kutu putih dan musuh alaminya serta pola sebaran kutu putih dan musuh alaminya. Hasil penelitian tersebut menunjukkan bahwa terdapat spesies kutu putih yang dominan dan musuh alaminya berupa predator serta memiliki pola sebaran yang mengelompok. Selain itu, (Fanani et al., 2024) di Kabupaten Bogor, Jawa Barat, meneliti dinamika populasi Paracoccus marginatus Williams & Granara de Willink pada tanaman singkong serta hubungannya dengan musuh alami. Meskipun penelitian mengenai struktur komunitas kutu putih dan musuh alaminya telah banyak dilakukan di berbagai daerah, informasi spesifik mengenai komunitas ini di Kabupaten Bogor, khususnya di Desa Benteng (Kecamatan Ciampea) dan Desa Pasirlaya (Kecamatan Sukaraja), belum dilaporkan.

Setiap wilayah memiliki karakteristik ekologi yang berbeda, yang dapat memengaruhi komposisi spesies, kelimpahan, serta dominansi kutu putih dan musuh alaminya. Oleh karena itu, penelitian ini diperlukan untuk mengisi kesenjangan informasi (research gap) mengenai struktur komunitas kutu putih dan musuh alaminya serta hubungan ekologi di antara keduanya di Kabupaten Bogor, Jawa Barat. Penelitian ini bertujuan untuk mengetahui jenis, kelimpahan, dan hubungan ekologi kutu putih dan musuh alaminya yang berasosiasi pada kutu putih singkong. Hasil penelitian ini diharapkan dapat memberikan kontribusi dalam pengelolaan kutu putih secara berkelanjutan, meningkatkan produktivitas tanaman singkong, serta mendukung praktik pertanian yang lebih ramah lingkungan di Kabupaten Bogor, Jawa Barat.

BAHAN DAN METODE

Waktu dan tempat

Penelitian ini dilaksanakan pada bulan Juli hingga November 2024 di dua lokasi, yaitu Desa Benteng (Kecamatan Ciampea) dan Desa Pasirlaya (Kecamatan Sukaraja), Kabupaten Bogor, Provinsi Jawa Barat. Proses identifikasi spesimen dilakukan di Laboratorium Biosistematika Serangga, Departemen Proteksi Tanaman, Fakultas Pertanian, IPB University. Lokasi pertama terletak di Desa Benteng (Kecamatan Ciampea) dengan koordinat geografis 6°33’7.40” LS dan 106°42’40.28” BT pada ketinggian 156 meter di atas permukaan laut (m dpl). Lokasi kedua berada di Desa Pasirlaya (Kecamatan Sukaraja) pada koordinat 6°32’58.69” LS dan 106°49’52.38” BT dengan ketinggian 183 m dpl (Gambar 1).

Data ekologi yang diamati, meliputi suhu udara, kelembapan relatif, curah hujan, dan intensitas sinar matahari (Tabel 1). Data tersebut diperoleh dari Badan Meteorologi, Klimatologi, dan Geofisika (BMKG) Provinsi Jawa Barat. Lahan singkong di kedua lokasi memiliki karakteristik yang berbeda. Di Desa Benteng, varietas singkong yang ditanam adalah Darul Hidayah dengan umur tanaman enam bulan pada saat pengamatan. Sistem budi daya yang diterapkan di lokasi ini menggunakan rotasi tanaman, dengan tanaman sekitar berupa kacang panjang. Di Desa Pasirlaya, varietas singkong yang digunakan adalah Manggu dengan umur tanaman tujuh bulan dan tanpa penerapan sistem rotasi tanaman. Tanaman sekitar di lokasi ini adalah pisang. Jarak tanam singkong di kedua lokasi adalah 0,8 m × 1 m.

Gambar 1.Peta lokasi penelitian di Kabupaten Bogor, Jawa Barat.

Tabel 1.Rata-rata kondisi iklim Kabupaten Bogor, Jawa Barat selama pengamatan dan pengambilan sampel di lapangan

Bulan (Month)	Suhu (Temperature) (°C)	Kelembapan (Humidity) (%)	Curah hujan (Rainfall) (mm)	Sinar matahari (Sunlight) (jam/hari) (hour/day)
Juli (July)	21,42	81,63	2,07	5,16
Agustus (August)	21,89	79,52	1,76	6,28

Penentuan petak pengamatan

Penentuan petak pengamatan dilakukan di dua desa yang berada pada kecamatan berbeda, yaitu di Desa Benteng (Kecamatan Ciampea) dan Desa Pasirlaya (Kecamatan Sukaraja), Kabupaten Bogor, Jawa Barat (Gambar 1). Luas petak pengamatan pada setiap lokasi diambil ±1.000 m² (satu petak) dan dibagi menjadi lima subpetak secara diagonal. Tanaman contoh pada tiap subpetak dimulai dari tanaman baris ketiga bagian tepi kebun. Satu subpetak dipilih 20 tanaman contoh sehingga jumlah total tanaman yang diamati terdapat 100 tanaman pada setiap petak pengamatan.

Pengambilan sampel

Pengambilan sampel dilakukan secara purposive sampling pada tanaman yang terserang kutu putih. Teknik pengambilan sampel kutu putih dan musuh alaminya pada masing-masing tanaman diwakili oleh tiga helai daun, yaitu satu helai daun bagian atas, satu helai daun bagian tengah, dan satu helai daun bagian bawah, pengambilan sampel dengan cara ini merujuk pada (Hariyanto et al., 2020). Daun yang diambil dimasukkan ke dalam plastik ziplock ukuran 40 cm × 25 cm kemudian dibawa ke laboratorium untuk diamati, diidentifikasi, dan dihitung jumlah populasinya menggunakan mikroskop stereo dan handcounter. Apabila kutu putih yang diamati terserang parasitoid dengan munculnya bentuk seperti mumi maka mumi di rearing di dalam tabung eppendorf 1,5 ml hingga muncul menjadi imago parasitoid, lalu diidentifikasi. Metode pengambilan sampel musuh alami berupa predator dilakukan dengan mangamati satu rumpun tanaman atau dari kanopi tanaman. Beberapa sampel kutu putih yang memiliki bentuk yang sama disimpan dan dimasukkan kedalam tabung eppendorf 1,5 ml yang berisi alkohol 70%, sedangkan untuk predator dimasukkan ke dalam botol vial 10 ml yang berisi alkohol 70%. Pengambilan sampel dilakukan tujuh hari sekali selama dua bulan.

Identifikasi kutu putih dan musuh alaminya

Identifikasi sampel diawali dengan penyortiran serangga, pengamatan morfologi, dan dilanjutkan proses identifikasi hingga tingkat spesies. Data hasil identifikasi kemudian dipisah berdasarkan peranannya. Identifikasi morfologi serangga mengacu pada buku, website resmi, dan publikasi lainya. Identifikasi kutu putih mengacu pada buku identifikasi yang ditulis oleh (Williams & Willink, 1992). Sementara, identifikasi musuh alami menggunakan buku yang ditulis oleh (New, 1991); (Gutierrez et al., 2019); (Goulet & Huber, 1993); (Noyes & Hayat, 1984); (Grissell & Schauff, 1990); (Spriggs & Sinclair, 2021); (Putri et al., 2021); (Ruswandi, 2003), dan menggunakan website situs identifikasi resmi, seperti iNaturalist.ca dan bugguide.net.

Pengamatan struktur komunitas

Pengamatan struktur komunitas kutu putih dan musuh alaminya dilakukan secara langsung pada kanopi tanaman singkong di masing-masing petak pengamatan yang telah ditentukan. Pengamatan dilakukan dengan mencatat dan menghitung populasi semua spesies kutu putih, musuh alami (predator dan parasitoid), dan kelompok arthropoda lainya. Data hasil pengamatan dianalisis menggunakan beberapa parameter struktur komunitas, yaitu

Indeks kelimpahan relatif (IKR). Kelimpahan relatif digunakan untuk mengetahui persentase individu masing-masing spesies terhadap total individu yang ditemukan. Perhitungan kelimpahan relatif menggunakan rumus (Krebs, 1989):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{IKR =}\frac{ni}{n}\times100\% \end{document} , dengan

IKR: indeks kelimpahan relatif; ni: jumlah individu suatu spesies; n: jumlah total individu yang ditemukan; Kategori (%): > 20 = tinggi; 15-20 = sedang; < 15 = rendah.

Indeks keanekaragaman Shannon-Wiener (H’). Indeks keanekaragaman digunakan untuk mengetahui tingkat keanekaragaman spesies arthropoda di lokasi pengamatan, dihitung dengan rumus (Magurran, 2004):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{H’ =}-\sum \space Pi \space \text{ln}(Pi); \space Pi = (\frac{ni}{N}) \end{document} , dengan

H’: indeks keanekaragaman Shannon-Wiener; Pi: proporsi jumlah individu jenis ke-i dengan jumlah total individu seluruh jenis; N: jumlah total individu seluruh jenis; Ini: jumlah individu jenis ke-i; ln: logaritma natural; Kategori: H’ ≤ 1 = rendah; 1 < H’ < 3 = sedang; H ≥ 3 = tinggi.

Indeks kemerataan (E). Indeks kemerataan digunakan untuk mengetahui tingkat pemerataan individu antar spesies, dihitung dengan rumus (Magurran, 2004):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{E =}\frac{\text{H’}}{\text{ln S}}\times \text{100}\% \end{document} , dengan

E: indeks kemerataan jenis; H’: indeks keanekaragaman Shannon-Wiener; Lm: logaritma natural; S: jumlah spesies; Kategori: 0 < E ≤ 0,4 = kecil, komunitas tertekan; 0,4 < E ≤ 0,6 = sedang, komunitas labil; 0,6 < E ≤ 1,0 = tinggi, komunitas stabil.

Indeks dominansi (D). Indeks dominansi digunakan untuk mengetahui spesies yang mendominasi dalam komunitas, dihitung dengan rumus (Magurran, 2004):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{D =}\sum \space _{Pi} \space 2 \end{document} , dengan

D: indeks dominansi jenis; pi: proporsi jumlah individu jenis ke-i dengan jumlah total individu seluruh jenis; Kategori: 0 < D ≤ 0,5 = rendah; 0,5 < D ≤ 0,75 = sedang; 0,75 < D < 1 = tinggi.

Indeks kekayaan jenis (R). Indeks kekayaan digunakan untuk mengetahui banyaknya spesies relatif terhadap jumlah individu, dihitung dengan rumus (Magurran, 2004):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{R =}\frac{\text{(S-1)}}{ln \space N} \end{document} , dengan

R: indeks kekayaan jenis; S: jumlah jenis; N: jumlah total individu seluruh jenis; Kategori: R< 3,5 = rendah; R = 3,5 – 5,0 = sedang; R > 5,0 = tinggi.

Indeks kesamaan jenis (S). Indeks kesamaan digunakan untuk mengetahui tingkat kesamaan spesies antar lokasi pengamatan, dihitung dengan rumus (Sorensen, 1948):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle \text{S =}\frac{\text{2c}}{\textit{a \space + \space b}} \end{document} , dengan

S: indeks kesamaan jenis; a: jumlah spesies lokasi a; b: jumlah spesies lokasi b; c: jumlah spesies yang sama pada kedua lokasi; Kategori: 1–30 = rendah; 31–60 = sedang; 61–91= tinggi; S > 90 = sangat tinggi.

Efektivitas musuh alami parasitoid terhadap kutu putih, dilakukan perhitungan tingkat parasitasi parasitoid dengan rumus (Gunawan & F, 2021):

\documentclass{article} \usepackage{amsmath} \begin{document} \displaystyle P = \frac{n}{N} \times 100 \% \end{document} , dengan

P: tingkat parasitisasi; n: jumlah kutu putih yang terparasit; N: jumlah total kutu putih yang diamati.

Analisis data

Analisis data dilakukan menggunakan Microsoft Excel 2021 untuk menghitung indeks ekologi, meliputi kelimpahan relatif (KR), keanekaragaman (H’), kemerataan (E), dominansi (D), kekayaan jenis (R), kesamaan jenis antar lokasi (S), serta tingkat parasitisasi parasitoid terhadap kutu putih. Uji asumsi klasik dilakukan dengan menguji normalitas dan homogenitas varians data. Data populasi arthropoda memiliki varians yang homogen, tetapi tidak berdistribusi normal sehingga dianalisis lebih lanjut menggunakan uji non-parametrik Mann-Whitney (α = 0,05) untuk membandingkan perbedaan antara dua lokasi, yaitu Benteng dan Pasirlaya. Uji dilakukan menggunakan R Studio versi 4.4.3. Keputusan diambil berdasarkan nilai p-value: p < 0,05 menunjukkan perbedaan signifikan, p > 0,05 menunjukkan tidak ada perbedaan signifikan, p = 1 menunjukkan distribusi yang sama persis antara lokasi.

HASIL

Kelimpahan dan populasi kutu putih pada tanaman singkong

Berdasarkan hasil penelitian, ditemukan empat spesies kutu putih pada tanaman singkong, yaitu Paracoccus marginatus, Ferrisia virgata (Cockerell), Pseudococcus jackbeardsleyi (Gimpel & Miller), dan Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Gambar 2). Spesies Pa. marginatus memiliki kelimpahan relatif tertinggi di kedua lokasi, dengan persentase sebesar 98,03% di Desa Benteng dan 62,48% di Desa Pasirlaya, hal ini menunjukkan bahwa spesies ini mendominasi pada kanopi tanaman singkong. kemudian, diikuti oleh F. virgata dengan persentase 1,59% di Desa Benteng dan 1,32% di Desa Pasirlaya. Selanjutnya Ps. jackbeardsleyi dengan persentase 0,39% di Desa Benteng dan 0,22% di Desa Pasirlaya. Phenacoccus manihoti tidak ditemukan di Desa Benteng, namun ditemukan di Desa Pasirlaya dengan persentase 35,98% (Gambar 3). Spesies Ph. manihoti menempati posisi kedua terbanyak setelah Pa. marginatus di Desa Pasirlaya.

Kelimpahan dan komposisi musuh alami pada tanaman singkong

Berdasarkan hasil penelitian menunjukkan bahwa terdapat tiga kelompok arthropoda predator dengan kelimpahan tertinggi yang ditemukan di kedua lokasi penelitian, yaitu Theridion sp. Famili Theridiidae, Cryptolaemus montrouzieri Mulsant Famili Coccinellidae, dan Neoseiulus longispinosus Evans Famili Phytoseiidae. Di Desa Benteng, Theridion sp. paling dominan dengan persentase sebesar 21,78%, sedangkan di Desa Pasirlaya, C. montrouzieri mencapai 16,99%. Sementara itu, N. longispinosus menunjukkan distribusi yang relatif tinggi dan seimbang di kedua lokasi (15,35% di Benteng dan 34,47% di Pasirlaya). Kelompok parasitoid yang paling dominan di kedua lokasi berasal dari Famili Encyrtidae. Spesies Acerophagus papayae Noyes & Schauff merupakan parasitoid terbanyak yang ditemukan di Desa Benteng dengan persentase 2,97%, sedangkan di Desa Pasirlaya, parasitoid yang paling banyak ditemukan adalah Anagyrus lopezi De Santis dengan persentase 8,58% (Tabel 2).

Gambar 2.Spesies kutu putih yang ditemukan pada tanaman singkong. A: Paracoccus marginatus; B: Ferrisia virgata; C: Pseudococcus jackbeardsleyi; dan D: Phenacoccusmanihoti.

Gambar 3.Indeks kelimpahan relatif kutu putih yang ditemukan pada tanaman singkong.

Struktur komunitas kutu putih dan musuh alami

Hasil analisis struktur komunitas arthropoda pada kanopi tanaman singkong menunjukkan bahwa nilai indeks keanekaragaman di Desa Benteng sebesar 0,5 dan di Pasirlaya sebesar 1,1 (Gambar 4). Indeks keanekaragaman di Desa Benteng berkategori rendah (H’ ≤ 1), sedangkan di Pasirlaya berkategori sedang (1 < H’ < 3). Indeks kemerataan di Desa Benteng sebesar 0,1 dan di Pasirlaya sebesar 0,3 (Gambar 4). Indeks kemerataan di Desa Benteng dan Pasirlaya berkategori kecil (0 < E ≤ 0,4), namun indeks kemerataan di Pasirlaya lebih tinggi dibandingkan dengan Benteng. Indeks dominansi di Desa Benteng sebesar 0,8 dan di Pasirlaya sebesar 0,4 (Gambar 4). Indeks dominansi di Desa Benteng berkategori tinggi (0,75 < D < 1), sedangkan di Pasirlaya berkategori rendah (0 < D ≤ 0,5). Indeks kekayaan di Desa Benteng sebesar 3,1 dan di Pasirlaya sebesar 3,9 (Gambar 4). Indeks kekayaan di Desa Benteng berkatogeri rendah (R< 3,5), sedangkan di Pasirlaya berkategori sedang (R = 3,5–5,0). Indeks kesamaan antara lokasi Benteng dan Pasirlaya sebesar 78%. Indeks kesamaan antara dua lokasi ini berkategori tinggi (S = 61–91%).

Berdasarkan hasil penelitian, ditemukan dua bentuk interaksi dalam suatu struktur komunitas musuh alami yang berkaitan dengan kutu putih, yaitu interaksi antara kutu putih dan predator, serta interaksi antara kutu putih dan parasitoid (Gambar 5). Hasil pengamatan menunjukkan terdapat dua spesies parasitoid yang keluar dari tubuh kutu putih yang terparasit, yaitu A. papayae pada Pa. marginatus dan A. lopezi pada Ph. manihoti, kemudian terdapat tujuh spesies predator yang memangsa kutu putih Pa. marginatus dan Ph. manihoti, yaitu C. montrouzieri, Plesiochrysa ramburi (Schneider), Scymnus sp. 1, Scymnus sp. 2, Sphaeroporia sp., Syrphidae sp, dan Theridion sp.

Dalam suatu komunitas, terdapat interaksi antara parasitoid dan inangnya yang disebut parasitasi, dan dapat diukur melalui tingkat parasitisasi. Tingkat parasitisasi menggambarkan efektivitas parasitoid dalam menekan populasi hama. Pada penelitian ini, tingkat parasitisasi dianalisis berdasarkan hubungan antara A. papayae terhadap Pa. marginatus di Desa Benteng dan Pasirlaya (Gambar 6), serta A. lopezi terhadap Ph. manihoti di Desa Pasirlaya karena A. lopezi tidak ditemukan di Benteng (Gambar 7). Parasitoid A. papayae terhadap Pa. marginatus di Desa Benteng dan Pasirlaya menunjukkan bahwa nilai tingkat patasitisasi di lokasi benteng cenderung fluktuatif dengan nilai tertinggi pada pengamatan ke-1 (25,7%) dan terendah pada pengamatan ke-3 (10,1%), sedangkan tingkat parasitisasi di Pasirlaya terlihat meningkat dan konsistensi yang lebih baik, dengan parasitisasi tertinggi pada pengamatan ke-4 (25,99%) dan tidak pernah turun di bawah 7,6%. Parasitoid A. lopezi terhadap Ph. manihoti di Desa Pasirlaya menunjukkan peningkatan secara umum dari pengamatan ke-1 hingga ke-5. Parasitisasi awalnya rendah (6,5%) dan mengalami peningkatan yang cukup konsisten, dengan puncaknya di pengamatan ke-5 (21,8%).

Tabel 2.Kelimpahan dan komposisi musuh alami pada tanaman singkong

Ordo (Ordo) Famili (Famili)	Morfospesies (Morfospecies)	Kelompok (Group)	Desa Benteng Kecamatan Ciampea		Desa Pasirlaya Kecamatan Sukaraja
			Jumlah individu/spesies (Number of individual/species)	Kelimpahan (Abundance) (%)	Jumlah individu/spesies (Number of individual/species)	Kelimpahan (Abundance) (%)
Araneae
Araneidae	Araneus sp.	AP	14	3,47	1	0,16
Tetragnathidae	Tetragnatha guatemalensis	AP	2	0,50	0	0,00
Anyphaenidae	Oxyopes javanus	AP	1	0,25	5	0,81
Theridiidae	Theridion sp.	AP	88	21,78	12	1,94
Scytodidae	Scytodes sp.	AP	5	1,24	1	0,16
Tetrablemmidae	Tetrablemmidae sp.	AP	8	1,98	2	0,32
Salticidae	Salticidae sp.	AP	12	2,97	0	0,00
Clubionidae	Pristidia sp.	AP	5	1,24	14	2,27
Coleoptera
Coccinellidae	Cryptolaemus. montrouzieri	AP	27	6,68	105	16,99
Coccinellidae	Oligotha sp.	AP	0	0,00	1	0,16
Coccinellidae	Scymnus sp. 1	AP	31	7,67	26	4,21
Coccinellidae	Scymnus sp. 2	AP	13	3,22	17	2,75
Coccinellidae	Scymnus sp. 3	AP	36	8,91	27	4,37
Coccinellidae	Scymnus sp. 4	AP	6	1,49	9	1,46
Coccinellidae	Scymnus sp. 5	AP	15	3,71	7	1,13
Coccinellidae	Scymnus sp. 6	AP	9	2,23	3	0,49
Coccinellidae	Scymnus sp. 7	AP	5	1,24	6	0,97
Diptera
Syrphidae	Sphaerophoria sp.	AP	18	4,46	0	0,00
Syrphidae	Syrphidae sp.	AP	24	5,94	21	3,40
Cecidomyiidae	Feltiella acarisuga	AP	3	0,74	8	1,29
Cecidomyiidae	Cecidomyiidae	AP	8	1,98	0	0,00
Neuroptera
Chrysopidae	Chrysopidae sp.	AP	0	0,00	1	0,16
Chrysopidae	Plesiochrysa ramburi	AP	0	0,00	6	0,97
Acari
Phytoseiidae	Neoseiulus longispinosus	AP	62	15,35	213	34,47
Hymenoptera
Encyrthidae	Acerophagus papayae	Pa	12	2,97	17	2,75
Encyrthidae	Anagyrus lopezi	Pa	0	0,00	53	8,58
Encyrthidae	Encyrtidae sp. 1	Pa	0	0,00	1	0,16
Encyrthidae	Encyrtidae sp. 2	Pa	0	0,00	5	0,81
Encyrthidae	Encyrtidae sp. 3	Pa	0	0,00	1	0,16
Aphelinidae	Prochiloneurus sp.	Pa	0	0,00	34	5,50
Aphelinidae	Aphelinidae sp.	Pa	0	0,00	14	2,27
Eulophidae	Elachertus sp.	Pa	0	0,00	6	0,97
Platygastridae	Platygaster sp.	Pa	0	0,00	1	0,16
Diptera
Phoridae	Phoridae sp.	Pa	0	0,00	1	0,16

Gambar 4.Indeks ekologi Desa Benteng dan Pasirlaya.

Gambar 5.Interaksi struktur komunitas musuh alami yang berasosiasi pada kutu putih singkong.

Populasi arthropoda antara dua lokasi pengamatan, yaitu Desa Benteng dan Desa Pasirlaya berdasarkan uji Mann-Whitney dengan taraf signifikansi 5%, diperoleh nilai P = 1 (Gambar 8), yang menunjukkan bahwa tidak terdapat perbedaan populasi arthropoda yang signifikan antara Desa Benteng dan Desa Pasirlaya.

Gambar 6.Tingkat parasitisasi parasitoid Acerophagus papayae pada Paracoccus marginatus.

Gambar 7.Tingkat parasitisasi parasitoid Anagyrus lopezi pada Phenacoccus manihoti.

Gambar 8.Perbandingan populasi (individu) arthropoda pada lokasi Benteng dan Pasirlaya (Uji Mann-Whitney taraf signifikansi 5%).

PEMBAHASAN

Spesies Pa. marginatus merupakan spesies kutu putih paling dominan pada tanaman singkong di kedua lokasi penelitian, terutama di Desa Benteng. Dominansi ini didukung oleh sifat polifag, kemampuan adaptasi tinggi, serta reproduksi yang fleksibel, baik secara partenogenesis maupun produksi telur dalam jumlah besar (±420 butir/individu), dengan siklus hidup relatif panjang (32–38 hari) (Yadav et al., 2025); (Zhao et al., 2024); (Namadara et al., 2025). Iklim tropis di Indonesia juga mendukung perkembangan populasinya (Zhao et al., 2024). Hal ini sejalan dengan laporan (Wyckhuys, 2019) yang menyebutkan Pa. marginatus sebagai spesies invasif yang berkembang pesat di Asia. Sebaliknya, Ph. manihoti hanya ditemukan di Desa Pasirlaya. Distribusi terbatas ini dipengaruhi oleh faktor lingkungan (suhu, kelembapan, dan ketinggian) serta sifat inang-spesifiknya yang hanya menyerang tanaman singkong (Rattanawannee & Chongrattanameteekul, 2016); (Huang et al., 2024); (Abdulchalek et al., 2017). Variasi dominansi antar lokasi juga dipengaruhi oleh musuh alami. Parasitoid A. papayae efektif menyerang Pa. marginatus, sedangkan A. lopezi spesifik menyerang Ph. manihoti(Tairas et al., 2015); (Fanani et al., 2023); (Fanani et al., 2024). Praktik budi daya turut berperan dalam keberadaan kutu putih, varietas singkong Manggu di Pasirlaya yang mengandung HCN tinggi lebih disukai oleh Ph. manihoti dibandingkan dengan varietas Darul Hidayah di Benteng (Wardani, 2015). Dengan demikian, dominansi kutu putih dipengaruhi oleh interaksi kompleks antara biologi spesies, kondisi lingkungan, musuh alami, dan varietas tanaman.

Musuh alami yang ditemukan terdiri atas dua kelompok utama, yaitu predator dan parasitoid. Keberadaannya dipengaruhi oleh faktor lingkungan, tanaman sekitar, dan praktik budi daya, seperti sistem monokultur yang diterapkan di Desa Benteng dan Pasirlaya. Sistem ini cenderung meningkatkan populasi hama sehingga mendorong peningkatan musuh alami, seperti laba-laba, serangga predator, dan parasitoid. Predator C. montrouzieri banyak ditemukan sebagai pemangsa kutu putih dan dikenal efektif dalam pengendalian hayati (Fanani et al., 2023); (Fanani et al., 2024). Predator N. longispinosus juga melimpah di kedua lokasi, mencerminkan kesesuaian kondisi lingkungan untuk perkembangannya. Predator ini efektif memangsa tungau dan serangga kecil (Hadi et al., 2019); (Putri et al., 2021), dengan kelimpahannya dipengaruhi oleh suhu, kelembapan, dan struktur tajuk tanaman (Taradipha et al., 2019); (Budiaman et al., 2021). Dua parasitoid utama yang ditemukan, yaitu A. papayae, efektif terhadap Pa. marginatus, dan A. lopezi, yang telah berhasil mengendalikan Ph. manihoti di berbagai wilayah tropis (Adriani et al., 2020); (Le et al., 2023). Selain sistem monokultur, rotasi tanaman juga memengaruhi kelimpahan serangga. Desa Benteng menerapkan rotasi tanaman, sedangkan Pasirlaya tidak. Rotasi tanaman terbukti dapat memutus siklus hidup hama dan menciptakan ekosistem yang lebih stabil (Ervianna et al., 2019). Predator Sphaerophoria sp. hanya ditemukan di Desa Benteng, hal ini berkaitan dengan keberadaan tanaman kacang panjang di sekitar lokasi tersebut (Ruswandi, 2003). Lalat syrphid dari Genus Sphaerophoria dikenal sebagai salah satu predator alami yang efektif dalam mengendalikan populasi kutu daun pada tanaman (Riddick, 2022). Spesies ini memiliki peran ekologis yang berbeda pada setiap stadia kehidupannya, larvanya berperan sebagai predator kutu daun, sedangkan imagonya berfungsi sebagai serangga penyerbuk (Dunn et al., 2020). Tanaman kacang panjang (Vigna unguiculata) diketahui memiliki bunga yang menyediakan sumber nektar dan polen sehingga mampu menarik serangga penyerbuk, termasuk yang berasal dari Famili Syrphidae (Widhiono, 2015). Sementara itu, P. ramburi ditemukan di Pasirlaya, namun dengan populasi rendah, hal ini berkaitan dengan minimnya ketersediaan mangsa dan curah hujan tinggi yang dapat menekan populasi hama dan musuh alami (Jasrotia et al., 2023).

Analisis struktur komunitas arthropoda menunjukkan perbedaan yang jelas antara Desa Benteng dan Pasirlaya. Indeks keanekaragaman (H’) dan kemerataan (E) di Pasirlaya lebih tinggi, menunjukkan komunitas yang lebih beragam dan sebaran individu yang lebih merata, mencerminkan ekosistem yang lebih stabil (Magurran, 2004). Sebaliknya, indeks dominansi (D) di Benteng lebih tinggi karena dominasi Pa. marginatus, yang juga terkait dengan rendahnya keanekaragaman di lokasi tersebut. Indeks kekayaan spesies (R) di Pasirlaya juga lebih tinggi, mengindikasikan lebih banyak jenis arthropoda. Hal ini kemungkinan dipengaruhi oleh vegetasi sekitar yang lebih beragam dan tidak diterapkannya rotasi tanaman, yang menyediakan habitat alternatif bagi arthropoda (Ervianna et al., 2019). Indeks kesamaan antara kedua lokasi menunjukkan tingkat kemiripan komunitas yang tinggi. Hal ini dipengaruhi oleh kesamaan praktik budi daya (monokultur), vegetasi sekitar (seperti tanaman pisang), dan kondisi lingkungan mikro yang relatif serupa, seperti ketinggian tempat. Menurut (Odum, 1993), kemiripan komunitas mencerminkan kestabilan lingkungan antarhabitat.

Struktur komunitas di kedua lokasi menunjukkan adanya interaksi trofik antara kutu putih dan musuh alaminya, berupa parasitisme dan predasi (Gambar 5). Spesies Pa. marginatus menjadi target utama, terlihat dari tingginya keberagaman musuh alami yang menyerangnya. Jumlah predator yang lebih banyak dibandingkan parasitoid mengindikasikan bahwa pengendalian alami lebih didominasi oleh peran predator. Predator cenderung lebih efektif karena memangsa langsung dan tidak memerlukan siklus hidup seperti parasitoid (Riechert & Lockley, 1984); (Symondson et al., 2002). Perbedaan tingkat parasitisasi A. papayae pada Pa. marginatus dan A. lopezi pada Ph. manihoti antara lokasi Benteng dan Pasirlaya dipengaruhi oleh faktor lingkungan, seperti suhu, kelembapan, dan ketinggian, serta ketersediaan inang (Resiani & Sunanjaya, 2016); (Alawiyah et al., 2023). Rendahnya parasitisasi terjadi akibat terbatasnya populasi inang karena keberhasilan parasitoid sangat tergantung pada keberadaan inangnya (Junaedi et al., 2016). Tingkat parasitisasi A. lopezi hanya ditemukan di Pasirlaya karena Ph. manihoti tidak ditemukan di Benteng. Konsistensi parasitisasi A. papayae yang tinggi di Pasirlaya menunjukkan kondisi lingkungan yang mendukung aktivitasnya sebagai agens pengendali hayati, dengan parasitisasi mencapai 9–16% (Fanani et al., 2024). Peningkatan populasi A. lopezi pada Ph. manihoti mengindikasikan kemampuannya beradaptasi secara bertahap. Efektivitasnya sebagai agens pengendali telah dibuktikan dalam berbagai studi, dengan tingkat parasitisasi mencapai 59%, yang berdampak signifikan dalam menekan populasi Ph. manihoti dan meningkatkan produksi singkong (Fanani et al., 2019). Hasil uji Mann-Whitney menunjukkan tidak terdapat perbedaan signifikan (p = 1) pada populasi arthropoda antara Desa Benteng dan Pasirlaya (Gambar 8). Kesamaan ini disebabkan oleh kondisi lingkungan yang serupa, seperti suhu, kelembapan, ketinggian, dan ketersediaan inang, serta penerapan sistem tanam monokultur di kedua lokasi. Menurut (Kusdini, 2021), arthropoda cenderung berkembang di lingkungan yang sesuai dengan kebutuhan hidupnya sehingga pola distribusinya relatif seragam.

Hasil penelitian ini menunjukkan bahwa pengelolaan hama pada tanaman singkong sebaiknya dilakukan dengan pendekatan ekologi, seperti memanfaatkan musuh alami, meningkatkan keberagaman vegetasi, dan mengelola habitat secara berkelanjutan. Temuan tentang peran penting predator dan parasitoid menunjukkan bahwa pengendalian hayati memiliki potensi besar untuk diterapkan. Oleh karena itu, strategi pengendalian hama terpadu (PHT) yang mempertimbangkan kondisi lingkungan lokal, keanekaragaman tanaman, dan konservasi musuh alami menjadi langkah penting untuk mendukung kestabilan ekosistem serta efektivitas pengendalian hama di lapangan.

KESIMPULAN

Hasil penelitian menunjukkan bahwa terdapat empat spesies kutu putih yang ditemukan di lokasi penelitian, yaitu Pa. marginatus, F. virgata, Ps. jackbeardsleyi, dan Ph. manihoti. Spesies kutu putih yang paling banyak ditemukan adalah Pa. marginatus dan Ph. manihoti, sedangkan musuh alami yang paling banyak ditemukan adalah dari kelompok predator, yaitu Theridion sp. dan C. montrouzieri. Predator yang ditemukan berasosiasi dengan Pa. marginatus dan Ph. manihoti, sedangkan parasitoid memiliki inang yang spesifik, yaitu A. lopezi pada Ph. manihoti dan A. papayae pada Pa. marginatus.

References

1. Abdulchalek B., Rauf A., Pudjianto. Kutu putih singkong, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae): persebaran geografi di Pulau Jawa dan rintisan pengendalian hayati. Jurnal HPT Tropika. 2017; 17:1-8. DOI
2. Adriani E., Rauf A., Pudjianto. Influence of host stage on oviposition, development, and sex ratio of Anagyrus lopezi (De Santis. 2020. DOI
3. Alawiyah S.T., Ratna Y., Wilia W.. Jenis dan tingkat parasitasi parasitoid larva Plutella xylostella L. pada tanaman sawi hijau (Brassica juncea L. Jurnal Media Pertanian. 2023; 8:1-8.
4. Budiaman A., Haneda N.F., Lumbantobing S.N.I.. Short-term impact of thinning of mixed forest on the diversity of flying insects in forest management unit of Banten. Jurnal Sylva Lestari. 2021; 9:138-150. DOI
5. Meteorologi B.M.K.G.] Badan, Klimatologi dan Geofisika. Data Online BMKG Stasiun Meteorologi Citeko. Badan Meteorologi, Klimatologi, dan Geofisika Kabupaten. 2024.
6. Statistik B.P.S.] Badan Pusat. Indonesia. Badan Pusat Statistik; 2015.
7. Statistik B.P.S.] Badan Pusat. Badan Pusat Statistik Provinsi Jawa Barat: Bogor; 2016.
8. Statistik B.P.S.] Badan Pusat. Badan Pusat Statistik Kabupaten: Bogor; 2021.
9. Dunn L., Lequerica M., Reid C.R., Latty T.. Dual ecosystem services of syrphid flies (Diptera: Syrphidae): pollinators and biological control agents. Pest Management Science. 2020; 76:1973-1979. DOI
10. Ervianna A.R., Hadi M., Rahadian R.. Kelimpahan dan keragaman serangga OPT (Organisme Pengganggu Tanaman) dan musuh alaminya pada tanaman jagung dan padi dengan sistem rotasi tanaman. Bioma. 2019; 21:35-46. DOI
11. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D.. Geographic distribution of the invasivemealybug Phenacoccus manihoti and its introduced parasitoid Anagyrus lopezi in parts of Indonesia. BIODIVERSITAS. 2019; 20:3751-3757. DOI
12. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D.. Interferensi kehadiran predator terhadap keefektifan parasitoid Anagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae. Jurnal Agronida. 2023; 9:8-17. DOI
13. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D., Rochman N.. Functional response of endoparasitic wasp, Anagyrus lopezi on cassava mealybug, Phenacoccus manihoti by parasitism and host-feeding. Journal of Engineering Science and Technology. 2023; 18:129-136.
14. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D.. Dinamika populasi kutu putih Paracoccus marginatus Williams dan Granara de Willink (Hemiptera: Pseudococcidae) dan musuh alaminya pada tanaman singkong. Jurnal Agronida. 2024; 10:27-38. DOI
15. Fanani M.Z., Rauf A., Maryana N., Nurmansyah A., Hindayana D., Rahayu A., Roestamy M.. Suppression of the cassava mealybug populations, Phenacoccus manihoti (Hemiptera: Pseudococcidae) by natural enemies. ASEAN Journal of Science and Engineering. 2024; 4:317-330. DOI
16. Goulet H., Huber J.T.. Canada Communication Group: Canada; 1993.
17. Grissell E.E., Schauff M.E.. The Entomological society of Washington: Washington; 1990.
18. Gunawan Yunus M., F Pasaru. Eksplorasi parasitoid dan tingkat parasitasi nya pada larva- pupa Plutella xylostella L. 2021.
19. Gurr G.M., Wratten S.D., Landis D.A., You M.. Habitat management to suppress pest populations: progress and prospects. Annual Review of Entomology. 2017; 62:91-109. DOI
20. Gutierrez D.R., Lia M., Scheu S., Drescher J.. Efforts: Sumatra, Indonesia). Jambi; 2019.
21. Hadi S., Sarjan M., Tarmizi. Uji predasi tungau predator (Neoseulus longspnosus) terhadap tungau hama (Tetranychus sp.) yang berasosiasi pada ekosistem tanaman kentang (Solanum tuberosum. Linn). Crop Agro, Scientific Journal of Agronomy. 2019; 12:151-163. DOI
22. Hasyim A., Setiawati W., Lukman L.. Inovasi teknologi pengendalian opt ramah lingkungan pada cabai: upaya alternatif menuju ekosistem harmonis. Pengembangan Inovasi Pertanian. 2015; 8:1-10.
23. Handayani I.S., Dadang Nurmansyah, A.. Perbedaan pola tanam dan kriteria aplikasi insektisida memengaruhi keanekaragaman arthropoda tanah pada pertanaman kubis (Brassica oleracea. Jurnal Entomologi Indonesia. 2019; 16:163-170. DOI
24. Hariyanto H., Nurchayati N., Sufajari A., Kurni T.I.D.. Identifikasi keanekaragaman hama kutu putih (mealybug) pada tanaman singkong di Kecamatan Wongsorejo dan Kalipuro. Biosense. 2020; 3:1-15. DOI
25. Huang Y., Li T., Chen W., Zhang Y., Xu Y., Guo T., Wang S., Liu J., Qin Y.. Analysis of the distribution pattern of Phenacoccus manihoti in China under climate change based on the biomod2 model. Biologi. 2024; 15:1-15. DOI
26. Jasrotia P., Kumari P., Malik K., Kashyap P.L., Kumar S., Bhardwaj A.K., Singh G.P.. Conservation agriculture based on crop management practices impact diversity and population dynamics of the insect-pests and their natural enemies in agroecosystems. Frontiers in Sustainable Food Systems. 2023; 7(1173048)DOI
27. Junaedi E., Yunus M., Hasriyanty. Jenis dan tingkat parasitasi parasitoid telur penggerek batang padi putih (Scirpophaga nnotata Walker) pada pertanaman padi (Oryza sativa L.) di dua ketinggian tempat berbeda di kabupaten sigi. e-J. Agrotekbis. 2016; 4:280-287.
28. Pertanian Kementan] Kementerian. Kementerian Pertanian: Jakarta; 2023.
29. Krebs C.J.. Harper and Row Publishers: New York; 1989.
30. Kusdini. Universitas Hasanuddin: Makassar; 2021.
31. Le K.H., Tran T.H.D., Tran D.H., Nguyen T.D., Doan C.V.. Parasitoid wasp Acerophagus papayae: a promising solution for the control of papaya mealybug Paracoccus marginatus in cassava fields in vietnam. Insect. 2023; 14(528)DOI
32. Magurran A.E.. USA: Blackwell Science Ltd; 2004.
33. Maharani Y., Rauf A., Sartiami D., Anwar R.. Biologi dan neraca hayati kutu putih pepaya Paracoccus marginatus Williams dan Granara De Willink (Hemiptera: Pseudococcidae) pada tiga jenis tumbuhan inang. Jurnal Hama dan Penyakit Tumbuhan Tropika. 2016; 16:1-9. DOI
34. Namadara S., Uthandi S., Rangasamy A., Malaichamy K., Venkatesan M., Narayanan M.B., Murugaiyan S.. Comprehensive review of the microbial approach to Mealybug management. Internasional Journal of Tropical Insect Science. 2025; 45:465-486. DOI
35. New T.R.. Melbourne University Press: Melbourne; 1991.
36. Noyes J.S., Hayat M.. Entomology Series: London; 1984.
37. Nurmasari F.. Identifikasi keanekaragaman dan pola sebaran hama kutu putih dan musuh alaminya pada tanaman singkong (Manihot esculenta) di kabupaten banyuwangi. Journal of Tropical Biology. 2020; 8:171-177. DOI
38. Odum E.P.. Gadjah Mada University Press: Yogyakarta; 1993.
39. Putri N.K., Nurmansyah A., Santoso S.. Kepadatan populasi dan waktu efektif pelepasan tungau predator Neoseiulus longispinosus Evans untuk pengendalian Tetranychus kanzawai Kishida. Jurnal Entomologi Indonesia. 2021; 18:207-215. DOI
40. Rattanawannee A., Chongrattanameteekul W.. Genetic variation of cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Hemiptera: Pseudococcidae), based on DNA Sequences from mitochondrial and nuclear Genes. Walailak Journal of Science and Technology. 2016; 13:13-23. DOI
41. Resiani N.M.D., Sunanjaya I.W.. Tingkat parasitasi parasitoid telur pbpk pada pertanaman padi dengan beberapa ketinggian tempat berbeda. Informatika Pertanian. 2016; 25:99-106. DOI
42. Retno S.. Pusat Data dan Sistem Informasi Pertanian Sekretariat Jenderal Kementerian Pertanian: Jakarta; 2020.
43. Riddick E.W.. Topical collection: natural enemies and biological control of plant pests. Insects. 2022; 13(421)DOI
44. Riechert S.E., Lockley T.. Spiders as biological control agents. Annual Review of Entomology. 1984; 29:299-320. DOI
45. Ruswandi M.. Institut Pertanian Bogor: Bogor; 2003.
46. Sidarlin Swibawa I.G., AM Hariri, FX Susilo. Tingkat serangan dan populasi hama kutu putih pada beberapa pertanaman ubi kayu (Manihot esculenta Crantz) di Lampung. Jurnal Agrotek Tropika. 2020; 8:375-381. DOI
47. Sorensen T.. Munksgarrd: Copenhagen; 1948.
48. Spriggs A.H.K., Sinclair B.J.. Sanbi: Pretoria; 2021.
49. Susila I.W., Sumiarta I.K., Supartha I.W.. The community structure of parasitoid associated with the cassava mealybugs on cassava crop in Bali Province. Internasional Journal of life Sciences. 2019; 3:53-61. DOI
50. Symondson W.O.C., Sunderland K.D., Greenstone M.H.. Can generalist predators be effective biocontrol agents?. Annual Review of Entomology. 2002; 47:561-594.
51. Tairas R.W., Tulung M., Pelealu J.. Musuh alami kutu putih Paracoccus marginatus Williams dan Granara de Willink, (Hemiptera: Pseudococcidae) pada tanaman pepaya di Minahasa utara. Eugenia. 2015; 21:62-69. DOI
52. Taradipha M.R.R., Rushayati S.B., Haneda N.F.. Karakteristik lingkungan terhadap komunitas serangga. Journal of Natural Resources and Environmental Management. 2019; 9:394-404. DOI
53. Wardani N.. Hama Invasif Baru di Indonesia. Disertasi. Institut Pertanian Bogor: Institut Pertanian Bogor; 2015.
54. Williams D.J., Willink M.C.G.D.. University of Wisconsin: Madison; 1992.
55. Widhiono I.. Universitas Jenderal Soedirman: Purwokerto; 2015.
56. Wyckhuys K.A.G.. Cassava mealybug biological control delivers multi-faceted societal benefits. Comptes Rendus Biologies. 2019; 342:263-264. DOI
57. Yadav S., Patel S., Kithulgoda S., Brown H., Thistleton B.. Genetic insights into the first detection of Paracoccus marginatus (Hemiptera: Pseudococcidae) in Australia. Journal of Insect Science. 2025; 25:1-10. DOI
58. Zhao Q., Li H., Chen C., Fan S., Wei J., Bo Cai, Zhang H.. Potential global distribution of Pa. marginatus, under climate change conditions. Using MaxEnt. Insect. 2024; 15(98)DOI